Leer · Estrategias de polinización en passifloras, especies : maracuyá amarillo (Passiflora edulis f. flavicarpa), granadilla (Passiflora ligularis Juss) y gulupa (Passiflora edulis Sims edulis).

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ESTRATEGIAS DE POLINIZACIÓN EN PASSIFLORAS, ESPECIES: MARACUYÁ

AMARILLO (Passiflora edulis f. flavicarpa), GRANADILLA (Passiflora ligularis Juss) Y GULUPA (Passiflora edulis Sims edulis).

PAULA DANIELA TORRES NUÑEZ

UNIVERSIDAD DE CIENCIAS APLICADAS Y AMBIENTALES U.D.C.A

FACULTAD DE INGENIERÍA

PROGRAMA DE INGENIERÍA AGRONÓMICA

Bogotá D.C

2018

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ESTRATEGIAS DE POLINIZACIÓN EN PASSIFLORAS, ESPECIES: MARACUYÁ

AMARILLO (Passiflora edulis f. flavicarpa), GRANADILLA (Passiflora ligularis Juss) Y GULUPA (Passiflora edulis Sims edulis).

PAULA DANIELA TORRES NUÑEZ

Trabajo de grado modalidad monografía como requisito para optar el título de Ingeniera Agrónoma

Director (a):

Bióloga PhD GLADYS ROMERO GUERRERO

UNIVERSIDAD DE CIENCIAS APLICADAS Y AMBIENTALES U.D.C.A

FACULTAD DE INGENIERÍA

PROGRAMA DE INGENIERÍA AGRONÓMICA

Bogotá D.C

2018

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DIRECTOR (A)

GLADYS ROMERO GUERRERO

________________________________

JURADO 1

________________________________

JURADO 2

Bogotá D.C. Junio de 2018

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AGRADECIMIENTOS

Agradezco primeramente a Dios por guiarme y llenarme de fortaleza para la ejecución de este trabajo.

A mis padres y hermana por su apoyo incondicional durante todo mi proceso de formación académica. A mi familia, por alentarme y acompañarme en esta etapa, especialmente a mis abuelos por tomar mis sueños como suyos.

A mi directora de trabajo Gladys Romero Guerrero por su orientación, esfuerzo y motivación a lo largo del trabajo.

A mis amigos por su comprensión y aliento. Y a todas aquellas personas que de una u otra forma me acompañaron en este proceso.

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TABLA DE CONTENIDO

RESUMEN. ....................................................................................................... 1

INTRODUCCIÓN .............................................................................................. 2

2.1

Objetivo general. ........................................................................................ 3

2.2

Objetivos específicos. ................................................................................ 3

METODOLOGIA. .............................................................................................. 4

3.1

IMPORTANCIA ECONÓMICA ................................................................... 5

3.1.1

En el mundo ........................................................................................ 5

3.1.2

Situación nacional ................................................................................ 6

3.2

ORIGEN Y DISTRIBUCIÓN ....................................................................... 7

3.3

DIVERSIDAD GENÉTICA ........................................................................ 10

3.4

MANEJO AGRONÓMICO ........................................................................ 12

3.4.1

Siembra ............................................................................................. 13

3.4.2

Mantenimiento ................................................................................... 14

3.5

BIOLOGIA FLORAL ................................................................................. 19

3.6

POLINIZACIÓN ........................................................................................ 26

3.7

LIMITANTES DE LA PRODUCCIÓN ....................................................... 34

3.7.1

AUTOINCOMPATIBILIDAD ............................................................... 34

3.7.2

CONTROL QUÍMICO ........................................................................ 37

p. 6

3.8

POLINIZADORES .................................................................................... 40

3.8.1

Xylocopa sp. ...................................................................................... 43

3.8.2

Apis mellifera. .................................................................................... 47

CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES .................................................. 49

REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS ............................................................... 51

p. 7

Lista de figuras

Figura 1. Mapa del porcentaje de participación departamental. (A) Maracuyá. (B) Gulupa. (C) Granadilla. ........................................................................................... 7

Figura 2. Mapa de origen de maracuyá, granadilla y gulupa. ................................. 9

Figura 3. Estructuras de la flor de la gulupa, Passiflora edulis f. edulis con vista longitudinal: (A) Pedúnculo, (B) Epicáliz, (C) Pedicelo, (D) Sépalo, (E) Proceso unifacial del sépalo, (F) Pétalo, (G) Cámara el néctar, (H) Opérculo, (I) Androginóforo, (J) Procesos dentiformes de la corona, (K) Filamento o radio de la corona , (L) Filamento del estambre, (M) Antera, (N) Estilo, (O) Ovario, y (P) Estigma. ................................................................................................................ 21

Figura 4. Distinción de la morfología floral de Passiflora incarnata. A. Ejemplos de gineceo abortado y estilos poco desarrollados sin curvatura. B. estilos erectos que parecen condensados durante la antesis. C. Estilos no desviados completamente. D. Estilos con una flexión parcial. E. Estilos curveados al mismo nivel de las anteras. F. Estilos completamente curveados debajo de las anteras. ................................ 24

Figura 5. Rechazo del polen por autoincompatibilidad (AI). Autoincompatibilidad esporofítica (AIE). Autoincompatibilidad gametofítica (AIG). ................................. 36

p. 8

Figura 6. Xylocopa sp. polinizando flor de maracuyá amarillo. ............................. 44

Figura 7. Algunas características morfológicas de Xylocopa. ............................... 45

Figura 8. Nido de X lanchea (A-C) mostrando la entrada tapada con el dorso del abdomen de una abeja (A) y la arquitectura interna (B-C); las heces filiformes se pueden observar dentro de las celdas (C). ........................................................... 46

Figura 9. Morfología externa de Apis mellifera. .................................................... 47

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Lista de tablas

Tabla 1. Número de especies de Passifloraceae en Colombia. ........................... 11

Tabla 2. Comparación entre tasas de fructificación según tipo de polinización en maracuyá, gulupa y granadilla. .............................................................................. 33

Tabla 3. Efecto de plaguicidas sobre porcentaje de mortalidad de Apis mellifera. 39

Tabla 4. Especies visitantes en las flores de gulupa. (+) especie presente, (-) especie no presente. Contacto de los visitantes con los órganos reproductivos, (+) presencia y contacto, (-) ausencia y no contacto y (OC) ocasional, (?) no se observó. (C1) Cultivo 1 ubicado a una mayor altitud, (C2) Cultivo 2 ubicado a menor altitud.

.............................................................................................................................. 40

Tabla 5. Porcentaje de formación de frutos con visitas únicas en Gulupa. ........... 42

Tabla 6. Visitantes en flores de maracuyá. Interacción del insecto con órganos florales, número de visitas, promedio de visitas por flor y avistamiento de polen. 43

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RESUMEN.

En la presente revisión bibliográfica se busca analizar estrategias determinantes en la polinización de Maracuyá, Granadilla y Gulupa, puesto que se quiere conocer información específica, enfatizando en factores como la autoincompatibilidad y la autocompatibilidad de las especies, así como también distinguir los polinizadores potenciales y evidenciar diferencias entre la polinización manual y la polinización natural en términos de efectividad, sirviendo la presente revisión como referencia para futuros proyectos en polinización, y así mismo como herramienta de información para estudiantes, investigadores y productores en el establecimiento y manejos de sus cultivos. En la actualidad se busca optimizar los procesos de producción en campo para mantener la competencia en el mercado y satisfacer las necesidades de las mismas; teniendo en cuenta que el manejo de estos cultivos se cuenta con diferentes labores para evitar disminución en rendimiento por falta de polinización, la cual puede ser influenciado por diferentes factores.

SUMMARY

The present document review seeks to analyze determinant strategies in the pollination of passion fruit, sweet granadilla and purple passion fruit. Factors such as the self-incompatibility and the self-compensated of species are specific information that will be examined. Furthermore, data like distinguish potential pollinator, the difference between the reservoir and the pollination will be analyzed

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as well. This review can be used as a reference for future projects in pollination, and as information tool for students or famers that want to improve their crops. Actually, farmers seek to optimize production to maintain competition in the market and meet their expectations. Thus, the lack of pollination, which may be influenced by different factors, can affect the production of the crops.

INTRODUCCIÓN

En Pasifloras el rendimiento es afectado por deficiencias en la polinización, ésta es realizada mayormente por abejorros del género Xylocopa sp (García, 2010). En algunas áreas y en determinadas épocas, el número de abejorros no es suficiente para la polinización de todas las flores del maracuyá, especialmente cuando se trata de cultivos de extensión (Bezerra et al., s. f.). Por esto en algunas ocasiones se necesita la polinización manual en maracuyá, pues se logra un mayor porcentaje de flores fecundadas y/o frutos cuajados hasta en un 90% (Florez, 2013). En granadilla, la intervención de abejorros (Xylocopa sp) incrementa significativamente la formación de los frutos en un 70% (Arias et al., 2016), mientras que en gulupa la polinización natural y polinización manual alcanza una formación de frutos mayor al 93% (Ángel et al., 2011).

Adicionalmente, estas pasifloras pueden ser afectadas por el fenómeno de autoincompatibilidad. La autoincompatibilidad es la incapacidad de una planta de formar semillas cuando es polinizada con su propio polen (Schifino & Dall’ Agnol, 2002). En maracuyá amarillo, Siqueira et al. (2009) confirmaron la existencia de

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autoincompatibilidad con valores de fructificación del 74% obtenidas con polinización cruzada manual. Asimismo, en granadilla la autopolinización espontanea presenta el menor porcentaje en frutos formados (34%), confirmando que la granadilla es una planta autofértil, con tendencia a la alogamia (Arias et al., 2016). La gulupa evidencia una alta autocompatibilidad genética pues su producción de frutos es mayor al 90% en experimentos de autopolinización (Ángel et al., 2011).

OBJETIVOS

2.1 Objetivo general.

Analizar estrategias de polinización en tres especies de Passifloraceas: Maracuyá amarillo (Passiflora edulis f. flavicarpa), Granadilla (Passiflora ligularis Juss) y Gulupa (Passiflora edulis Sims edulis), con enfoque hacia la incompatibilidad de las especies.

2.2 Objetivos específicos.

• Describir los mecanismos de polinización en maracuyá amarillo (P. adulis f.

flavicarpa), granadilla (P. ligularis Juss) y gulupa (P. edulis Sims edulis).

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• Comparar la polinización natural y asistida en las especies de maracuyá

amarillo (P. adulis f. flavicarpa), granadilla (P. ligularis Juss) y gulupa (P. edulis Sims edulis).

• Describir los polinizadores en maracuyá amarillo (P. adulis f. flavicarpa),

granadilla (P. ligularis Juss) y gulupa (P. edulis Sims edulis).

METODOLOGIA.

La presente revisión y análisis se realizó por medio de la inquietud obtenida en mi experiencia de pasantía, pues vi la necesidad de entender las estrategias de polinización en maracuyá, dado que se evidenciaron problemas de variabilidad en rendimiento y llenado de fruto. Según lo anterior, se recopilo información acerca de mecanismos de polinización con énfasis en la autoincompatibilidad en las principales especies de la familia Passifloraceae de mayor comercialización y producción en Colombia. Para esto, se efectuó una selección de información en artículos científicos en diferentes bases de datos como: Sciendirect, Scopus, revistas electrónicas de la bases de datos de la Universidad Nacional, abordando temas basados en la biología florar, los métodos de polinización comúnmente utilizados y los polinizadores frecuentes, lo cual, posteriormente se realizó la organización y estructuración de esta, para obtener una información más detallada donde finalmente se analiza la información proporcionada y se elabora un aporte por parte del autor según en el tema definido.

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DESARROLLO TEÓRICO

3.1 IMPORTANCIA ECONÓMICA

3.1.1 En el mundo

Los principales productores de Maracuyá en el mundo son Brasil, Ecuador, Perú y Colombia con aproximadamente 640.000ton/año, siendo Brasil a su vez el país más consumidor (CasaLuker, 2010). De acuerdo con lo informado por la OMS & FAO (2011) las exportaciones de Colombia en el año 2011 para gulupa fueron de

2.506.479 kg, mientras en granadilla se exportaron 879.358 kg y en menor valor

maracuyá con 112.502 kg.

Según Perea et al. (2013) en el 2012 las exportaciones colombianas de granadilla representaron USD 2,9 millones. Para el 2012 las mayores exportaciones de granadilla se realizaron para los Países bajos con un porcentaje del 22,8%, seguido de Canadá con 13,7%, Francia con 12,6%, Costa Rica con 11,1% y Alemania con 10,0%. Mientras que para el 2007 Alemania se convirtió en el país más consumidor de granadilla a nivel mundial con 328.773 kg (OMS & FAO, 2011).

Los principales países productores de gulupa para el año 2010 fueron China (16.800.000 ton), Federación Rusa (1.565.032 ton), Estados Unidos (1.346.080 ton) y Uzbekistán (1.300.000 ton). Para el año 2012, entre los principales países

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importadores de gulupa se encontraban: China con 799.855 ton, seguido de Hong Kong con 176.553 ton, Indonesia con 152,746 ton, Federación Rusa con 127.987 ton y Países Bajos con 126.991 ton (Cámara de Comercio de Bogotá, 2015).

3.1.2 Situación nacional

En Colombia, de acuerdo con lo informado por Agronet (2016) el área total sembrada en maracuyá fue de 7.192 ha con una producción de 119.388 ton y un rendimiento de 14,85 ton/ha para el 2016, mientras en granadilla se obtuvo un área de 3.793 ha con una producción de 42.950 ton y un rendimiento de 9,12 ton/ha y en último lugar se encuentra la gulupa con un total de área sembrada de 1.001 ha con una producción de 15.945 ton con un rendimiento de 10,90 ton/ha. Teniendo en cuenta el balance realizado del sector hortofrutícola para el 2016, se estimó un rendimiento promedio de 11,7 ton/ha para maracuyá en comparación a las cifras suministradas por Agronet anteriormente, por lo cual este valor sobrepasó las expectativas predichas para este año, así mismo aconteció en granadilla con 9,0 ton/ha, valor inferior al señalado primeramente y finalmente en la gulupa se determinó un rendimiento promedio de 11,3 ton/ha donde según lo informado anteriormente este valor no dio cumplimiento a las perspectivas indicadas por Agronet, puesto que estuvo por debajo de lo estimado (Asohofrucol, 2016) .

Agronet (2016), indica los principales departamentos más productivos para el maracuyá (Figura 1A) los cuales fueron Antioquia (28.789 ton), Meta (28.095 ton) y

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Huila (21.957 ton), mientras que en gulupa (Figura 1B), se encuentran los departamentos de Antioquia (10.716 ton), Cundinamarca (1.547 ton) y Tolima (1.534 ton). Finalmente, en granadilla (Figura 1C) los principales departamentos productores fueron: Huila (25.991 ton), Cundinamarca (4.044 ton) y Antioquia (3.810 ton).

Figura 1. Mapa del porcentaje de participación departamental. (A) Maracuyá. (B) Gulupa. (C) Granadilla.

Fuente: Elaborado por el autor con información de Agronet (2016).

3.2 ORIGEN Y DISTRIBUCIÓN

El maracuyá tiene su origen en América Tropical, comprendiendo Brasil, Colombia, Perú, Ecuador, Bolivia y Paraguay (Figura 2). Encontrada principalmente sembrada a una altitud que va desde los 0 hasta los 1300 msnm (Castro et al., 2010). Brasil y Colombia son los países más tradicionales en el cultivo de maracuyá, puesto que

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cuentan con la mayor diversidad de variedades silvestres y comerciales del género Passiflora (Nunes De Jesus & Faleiro, 2016). De acuerdo a lo informado por la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural (2008), en Colombia se manejan tres ecotipos: Hawái de color amarillo, de gran tamaño y peso promedio de 100 gr, Brasil- Venezuela color amarillo, tamaño pequeño y peso promedio de 66 gr y África de color purpura, tamaño mediano y promedio de 80 gramos.

La granadilla es originaria de América Tropical, por lo cual de forma silvestre es posible encontrarla desde México hasta Venezuela, y de Perú a Bolivia (Figura 2). La granadilla se encuentra establecida principalmente a una altitud entre los 1.800 y los 2.300 msnm (ICA, 2011). Sin embargo se cultiva en diferentes condiciones agroecológicas que inciden en la producción, aunque en algunos casos pueden ser limitantes para el óptimo crecimiento y desarrollo del cultivo (Miranda et al., 2015).

La gulupa es originaria de la zona que comprende el sur de Brasil, parte media de Paraguay y norte de Argentina (Figura 2). Dentro de Suramérica crece de forma natural desde Colombia hasta Argentina, incluyendo países como Ecuador, Venezuela, Brasil, Paraguay y Uruguay (Morton citado por Ortiz, 2010), en la actualidad está fruta se encuentra cultivada en cuatro continentes: África, en la isla de la Reunión, Kenia, Costa de Marfil, Zimbabwe y en la parte de Suráfrica, América en Ecuador, Colombia, Argentina, Chile, Paraguay, Brasil, Hawái y al sur de Estados Unidos, Asia en los países de Malasia, Indonesia, India, Vietnam e Israel y por último en Oceanía en Nueva Zelandia y Australia (Vanderplank, 2000). Se establece

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principalmente en altitudes que van desde los 1.800 a los 2.400 msnm (Cámara de Comercio de Bogotá, 2015).

Figura 2. Mapa de origen de maracuyá, granadilla y gulupa.

Fuente: Elaborado por el autor con información de (Cerdas & Castro, 2003; Silva et al., 2014; Vanderplank, 2000).

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3.3 DIVERSIDAD GENÉTICA

La familia de las Passifloraceae presenta una alta diversidad, con 167 especies distribuidas en tres géneros: Ancistrothyrsus (2), Dilkea (4) y Passiflora (162) (Tabla 1), ubicando 123 especies principalmente en la región Andina (Ocampo et al., 2010). Para el año 2006, de 154 especies de pasifloras registradas, 23 se encontraban en estado de amenaza, las cuales 20 eran endémicas de Colombia (Hernández & García, 2006).

De la totalidad de especies, 165 son nativas y 58 son endémicas, concentradas principalmente en la cordillera central en los departamentos de Antioquia y Tolima. Tan solo 42 especies producen fruto comestible y son comercializadas, nueve en mercados locales o internacionales (Ocampo et al., 2007). Dentro de estas se destaca el maracuyá (P. edulis f. flavicarpa Degener), la granadilla (P. ligularis Juss.), la gulupa o curuba redonda (P. edulis f. edulis Sims), la curuba de Castilla (P. tripartita var. mollissima Holm-Nielsen y Jørgensen), la cholupa o granadilla de piedra (P. maliformis L.), la curuba India (P. tarminiana Coppens y Barney), la badea (P. quadrangularis L.), la granadilla de Quijos o Caucana (P. popenovii L.) y la maracua o curubina (P. alata Curtis) (Ocampo et al., 2010).

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Tabla 1.

Número de especies de Passifloraceae en Colombia.

GENERO

SUBGÉNERO

Ancistrothyrsus

Dilkea

Passiflora Astrophea

Decaloba

Disosmia

Distephana

Manicata

Passiflora

Porphyropathanthus

Psilanthus

Rathea

Tacsonia

Tryphostemmatoides

Total

167

Fuente: Recuperado de Ocampo et al. (2007).

El maracuyá presenta dos variedades: la amarilla (P. edulis f. flavicarpa) y la purpura (P. edulis. f. edulis), por lo cual los cultivares comerciales pertenecen en mayor proporción a estas variedades. Los cultivares más frecuentes en maracuyá son: Maracuyá (amarilla) en Colombia y México, Hawaiiana (amarilla) en Colombia y Venezuela, Australian Purple (purpura) de Australia y Hawái, Parcha (amarilla) de Puerto Rico, y en Brasil Ouropretano, Muico, Peroba y Pintado (purpuras) y Redondo y Guazú (amarillas) (Dhawan et al., 2001).

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Malca. (2001) sustenta que la granadilla posee una única variedad reconocida como la amarilla, lo que hace que exista una gran variabilidad genética en sus características internas y externas. A pesar de contar con una única variedad, esta posee híbridos que son comercializados como: Piel amarilla (P. maliformis), Granadilla dulce (P. ligularis), Curuba (P. molossima), Granadilla roja (P. coccinea) y Granadilla gigante (P. quadrangularis) (Taborda, 2013).

Según lo informado por la Cámara de Comercio de Bogotá (2015) en gulupa no se cuenta con variedades comerciales tanto en Colombia como en Brasil. Por otro lado, en Australia se han realizado programas de mejoramiento genético donde ahora se manejan distintas variedades hibridas como: Misty Gems, Sweethearts, Panamá y Pandora las cuales son cultivadas comercialmente (Bilston, Service, & Waterford,

2005).

3.4 MANEJO AGRONÓMICO

Se resume el manejo agronómico con el fin de conocer la interacción de cada fase y necesidades del cultivo con los insectos polinizadores, el desarrollo floral, la formación del fruto, el transporte del polen, entre otros. Para esto es necesario conocer información sobre cosecha y postcosecha, densidad de siembra, necesidades hídricas y sistemas de tutorado.

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3.4.1 Siembra

Para la siembra son necesarias bolsas de 6x9” o cualquier recipiente que tenga medidas aproximadas para favorecer el buen desarrollo radicular de la planta, donde posteriormente se procede a agregar el sustrato. Luego de realizar el llenado de las bolsas se procede con la siembra, donde a un centímetro de profundidad se colocan 3 semillas, las cuales seguidamente son cubiertas con cascarilla de arroz para evitar la pérdida de humedad (Bilston et al., 2005). Para hacer la siembra en el sitio definitivo se realiza un ahoyado a una profundidad de 20 a 30 cm, donde se introduce una plántula de una altura entre 15 y 20cm (Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural, 2008).

En la distancia de siembra se debe tener en cuenta el tamaño de la plantación, el desarrollo foliar y radicular, la topografía, la fertilidad del suelo, la altitud y condiciones climáticas de la zona (Gobernación del Huila, 2006). En maracuyá, la siembra se puede realizar a una distancia de 2,5 m x 2,5m para el sistema de tutorado en espaldera y a una distancia de 3,0 m x 3,0 m para un tutorado en T (Romero & Mejia, 2012), mientras que en granadilla según lo informado por el ICA (2011) las distancias de siembra más utilizadas en el país son de 4x4m (625 plantas/hectárea), 5x5m (400 plantas/hectárea) y 6x6 (277 plantas/hectárea), en un sistema de tutorado tipo emparrado. Según la Gobernación del Huila (2006), las distancias mayores a 6x6 m conllevan a la utilización de mayor cantidad de tutores internos, y a distancias menores a 5x5 m hace necesarias podas periódicas. En gulupa, las distancias de siembra más recomendadas según Ocampo Pérez et al.

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(2012) son de 2,5 m entre surcos por 5 m entre plantas en espaldera sencilla y en emparrado 5 m entre surcos por 4 m entre plantas. Es posible que las distancias de siembra asociadas a mayores densidades puedan interferir con la incidencia de polinizadores y muchas flores carecer de polinización, sim embargo, no se conoce reporte de estudios que tengan en cuenta estos dos factores y se debería abordar, teniendo en cuenta que se manejan diferentes densidades.

3.4.2 Mantenimiento

3.4.2.1 Tutorado

La familia Passifloraceae se caracteriza por contar con plantas trepadoras que necesitan de un tutor para guiar su crecimiento, por esta razón existen varios métodos por los cuales se puede dar distribución a las guías de la planta (Deginani, 1999; M. García, 2010).

Para el maracuyá y la gulupa se recomienda el uso de tutorado de espaldera, siendo la más utilizada a nivel nacional, consiste en ubicar postes de 2,6 m de altura, los cuales 60 cm van enterrados, estos postes son situados en hileras a una distancia de 5 a 7,5 metros, estos se sujetan entre sí por un alambre instalado en la parte superior del poste, el cual a 50 cm se instala un segundo alambre para sostener las ramas de la planta (Banco Interamericano de Desarrollo, 2005; Ocampo & Wyckhuys, 2012). Según lo informado por Cesar & Pinzón. (2011) uno de los

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principales problemas de este sistema es el golpe de sol, pues los frutos quedan expuestos a los rayos solares, esto dificulta labores de mantenimiento y se obtiene menor producción de frutos. Otro tipo de tutorado utilizado principalmente en maracuyá es la espaldera en T que cosiste en ubicar postes de 2 metros de altura en hileras, donde en la parte superior de estos se coloca una barra horizontal dando la forma de T, siendo unida entre sí por 3 alambres: uno en cada punta de las barras y otro entre postes (Banco Interamericano de Desarrollo, 2005).

El sistema de conducción más utilizado en maracuyá, granadilla y gulupa es el emparrado, el cual consta de la implementación de postes de 2,6 metros de altura, enterrando 60 cm al igual que la espaldera sencilla, la diferencia es que estos son ubicados según la densidad de siembra del cultivo y se disponen en forma de cuadrado, los cuales se unen con un alambre, donde cada 50 cm se ubica uno formado un cuadrado que como resultado final forma una malla (Ocampo & Wyckhuys, 2012).

3.4.2.2 Podas

Las podas en el cultivo de granadilla son necesarias desde el momento de plantulación, pues en este momento se estimula la producción de brotes que posteriormente determinaran los que serán los tallos primarios, a su vez se eliminan ramas laterales para dar paso al crecimiento del tallo principal, para esto se realiza

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un corte 30 cm encima del alambre del emparrado, esta es la llamada poda de formación (Malca, 2001).

Las principales podas que se realizan en el cultivo de maracuyá, gulupa y granadilla son cuatro: podas de formación, renovación, mantenimiento y limpieza. Las podas de formación son utilizadas para determinar la estructura de la planta, facilitar el manejo del cultivo y mejorar el sistema de tutorado, esta poda es realizada teniendo en cuenta el desarrollo de la rama principal pues pasados 40 y/o 50 cm se realiza un corte a la altura del alambre del tutorado (Gobernacion del Huila, 2006). Las podas de renovación son realizadas llegando al cuarto año de establecido el cultivo, momento en el que ocurre una reducción de la producción (20 – 25%) a causa de una excesiva producción de ejes improductivos (Cerdas & Castro, 2003; Gobernacion del Huila, 2006). Y por último la poda de mantenimiento, donde a partir de los dos años debe realizarse una poda después de la cosecha para incentivar nuevamente la formación de brotes productivos, esta labor se realiza para optimizar el manejo en la plantación, disminuir la densidad y mejorar la aireación para prevenir ataques de enfermedades. Esta poda consta de realizar cortes en partes afectadas de la planta como hojas secas, ramas improductivas, enfermas o dañadas, proporcionando a su vez una poda de limpieza (Cerdas & Castro, 2003; Gobernación del Huila, 2006; Ocampo & Wyckhuys, 2012).

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3.4.2.3 Riego

De acuerdo a lo informado por la UNALM & Agrobanco (2012) el riego es de gran importancia, pues una óptima elección ayuda a aumentar rendimientos y a obtener un buen estado fitosanitario, esta elección se debe realizar teniendo en cuenta distintos factores los cuales principalmente son: tipo de suelo y el modo de riego.

El maracuyá cuenta con un sistema de riego principalmente localizado, que puede ser por microaspersión o goteo ya que se realiza la aplicación de agua en la región de mayor concentración de raíces, suministrando economía de agua (Rodrigues, 2014). Según Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural (2008) el maracuyá requiere aproximadamente cuatro litros de agua por día/planta desde el momento del trasplante, por lo cual, al pasar del tiempo la planta requerirá 20 litros de agua por día. Al llegar a la etapa de llenado de fruto, esta demandara bastante agua para abastecer la necesidad de los procesos. Lo contrario ocurre en etapa de maduración, donde no requerirá grandes cantidades de agua.

Para el cultivo se granadilla es importante destacar que el riego debe ser localizado pues este logra direccionar el agua hacia las raíces para que sean absorbidos de manera más fácil los nutrientes que se encuentran disueltos en el agua, el cual se plantea que el modo más eficiente es el riego por goteo (90%) (Gobernación del Huila, 2006).

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Según Ocampo Pérez et al. (2012) el cultivo de gulupa es muy susceptible al exceso o al déficit hídrico, puesto que puede ocasionar abortos florales, para esto es recomendable el uso de un sistema de riego principalmente en zonas donde no hay una buena distribución del recurso. La determinación del momento de riego se debe realizar teniendo en cuenta los datos recopilados en campo por parte de equipos especializados como tensiómetros, tanques evaporímetros, entre otros. Cuando no se posee este tipo de equipos se puede realizar muestras de suelo para determinar por medio de otras pruebas la humedad del suelo (Cámara de Comercio de Bogotá,

2015).

3.4.2.4 Cosecha y postcosecha

Según Lima et al. (2006) en maracuyá el momento apto para la cosecha se encuentra entre los 6 a 9 meses después del trasplante definitivo, esto depende de la región y las condiciones climáticas de la zona. A su vez en este tiempo el fruto alcanza su punto máximo de crecimiento, donde cuenta con un peso promedio de 130 gramos, un rendimiento en jugo de 36% y un valor de entre 13 y 18 °Brix, además de poseer una coloración verde-amarillo (García, 2010). En granadilla Herrera. (2011) sustenta que la colecta del fruto se realiza cuando este cuente con un grado de madurez mínimo del 75%, es decir, cuando el fruto cuenta un sabor característico y su cambio de color a anaranjado (CORPOICA, INIAP, CIAT, PROEXANT, & CIRAD., 2008). En la gulupa los frutos deben cosecharse cuando cuenten con un estado 3 de madurez, es decir, coloración 40 a 50 % verde – 40 a

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50% purpura, este estado es el ideal ya que cuenta con una concentración de 15,9 °Brix, además de alcanzar su máximo peso (Pinzón et al., 2007).

Antes de realizar la colecta, se recomienda pasar por entre las camas para recoger los frutos que están en el piso y a su vez mover las plantas para hacer caer los frutos que quedaron atrapados en su interior para posteriormente ser desechados pues pueden estar contaminados por algún tipo de organismo. La cosecha se realiza dos o tres veces por semana o en intervalos semanales (Embrapa, 2006; Orjuella et al., 2011). Para la recolección se realiza un corte en el pedúnculo, seguidamente se coloca en un saco que es desocupado en una caja plástica o de cartón dispuesta para una capacidad de 10 Kg para ser llevada al centro de acopio para su respectiva clasificación (Herrera., 2011).

3.5 BIOLOGIA FLORAL

La morfología floral es determinante en los procesos de polinización de compatibilidad y autoincompatibilidad en la flor, como se verá a continuación.

Según lo informado por Ángel et al. (2011), en la gulupa las flores son perfectas y completas. Además, cuenta con cinco sépalos de color blanco en la parte adaxial y en la parte abaxial un color verde, donde, a medida que ocurre el proceso de uniformidad en los sépalos, torna una coloración verde o rojiza. Así mismo, posee cinco pétalos de color blanco, que junto con los sépalos reposan en el tubo floral, el

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cual posee un tamaño de 1,3 por 1,2 cm. En la corona están dispuestos los filamentos, de los cuales se encuentran dos: los verticilos externos que poseen un tamaño de 2,7 cm, además de tener un color purpura en la base, finalizando con una coloración blanca y cuenta con un diámetro en la base de 5 mm, mientras los verticilos internos se conforman de filamentos con tonalidad rojiza o violácea, estos filamentos en conjunto crean una imagen de dos anillos diferenciados por su color.

La cámara nectarífera está ubicada en la base del receptáculo debajo del opérculo, el cual, se encuentra dispuesto en el interior del receptáculo debajo de la corona, siendo este una membrana circular lisa de unos 2 mm que recubre al nectario. El androginóforo es de coloración verde con lunares violáceos con una longitud de 1,7 cm. El androceo está compuesto por cinco estambres, el filamento del estambre posee una medida de 0,8 cm, además de contar con una coloración verde con puntos violetas; la antera es alargada con un tamaño de 1,0 x 0,3 cm, donde, la unión entre el filamento y la antera es dorsifija. El gineceo es trímero, paracárpico, con placentación parietal; el ovario es redondo con un tamaño de 0,6 x 0,4 cm; el estilo está dividido en tres ramas verdes, el cual cada uno contiene un estigma con protuberancias con una medida de 0,5 cm de diámetro como se observa en la figura 3 (Ángel et al., 2011).

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Fuente: Recuperado de Ángel et al. (2011).

Las flores de maracuyá habitualmente se encuentran aisladas, actinomorfas, pedunculadas y hermafroditas. Las flores, pasada la antesis expiden olores característicos que al pasar del tiempo van disminuyendo su intensidad y perduran mientras continúe con vida (Ángel et al., 2011).

Moreno et al. (2015) sustenta que las flores de maracuyá cuentan con cinco sépalos oblongos de color verde en la parte abaxial y color blanco en la parte adaxial con un tamaño promedio de 3,58 cm de largo por 1,29 cm de ancho. Las flores, además poseen tres brácteas ovales de color verde y cóncavas, de un tamaño promedio de

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2,58 cm de alto por 2,21 cm de ancho. Así mismo, presenta cinco pétalos obtusos y oblongos de color blanco por ambos lados con un tamaño de 3,11 cm de largo por 0,92 cm de ancho. La corola posee un diámetro promedio de 7,69 cm y la corona de 8,08 cm y la distancia entre la corona y los estigmas es de 1,7 cm (Embrapa, 2006b). Por otra parte, posee cinco anteras dorsifijas y versátiles con un tamaño de 1,36 cm de largo por 0,61 cm de ancho, un androginóforo con altura promedio de 1,17 cm, un ovario súpero de tres estigmas con tamaño promedio de 0,51 cm x 0,64 cm y finalmente el estilete con 1,15 cm de longitud (Moreno et al., 2015).

Las flores en granadilla son campanuladas, cuentan con un diámetro de 6 a 12 cm, tienen un olor dulce, provistas de cinco pétalos y cinco sépalos, los cuales, estos últimos son de color verde en la parte externa y blancos en la parte interna que cuentan con un diámetro de 25 y 35 mm por 10 y 15 mm, mientras que los pétalos tienen una longitud de 3 cm y 1 cm de ancho, además de poseer un color blanco, violeta o blanco con pintas rosa; la corona tiene entre cinco y siete filas de filamentos con una longitud de 3 cm aproximadamente y una coloración rojo purpura en la base, azul en las puntas con franjas alternas de color blanco; el pedúnculo tiene un diámetro de 2 a 4 cm; cuenta con 3 brácteas de 2 a 5 cm de largo por 1 a 3 cm de ancho (Carrero et al., 2013). Según Arias (2015), el androginóforo es de color verde claro, se encuentra ubicado sosteniendo el órgano masculino, formado por cinco estambres con anteras que contienen los granos de polen de color amarillo claro y pegajoso. El órgano femenino está formado por un ovario supero, glabro, de color verde pálido, y del cual salen los tres estilos que soportan los estigmas.

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En la granadilla, maracuyá y gulupa se pueden observar tres diferentes tipos de flor, según la curvatura del estilo: estos son establecidos en el momento de la antesis, la cual fija la posición del estigma en relación con la antera. La flor con estilo sin curvatura (S.C) posee los estigmas arriba de las anteras, unidos entre sí (Figura 4 B). Este fenómeno se presenta con una frecuencia de 2,38% a 15,52% en maracuyá, y no todas las plantas presentan este tipo de flor. Otro tipo de flor es con estilo parcialmente curvo (P.C), donde los estigmas se ubican arriba de las anteras (Figura 4 C-D), en el que debido a la distancia entre estos se obstaculiza la polinización cruzada, dado que los insectos al pasar recolectando polen de las anteras no colocan el polen en los estigmas, este tipo de flor se presenta con una frecuencia de 10-28% en cada planta y obtiene un porcentaje de fructificación de 13 %. Por último, flor de estilo totalmente curvo (T.C), en este caso su órgano femenino es fértil, en el cual los estilos se desvían al nivel de las anteras (Figura 4 E), hasta lograr ubicar los estigmas debajo de las anteras (Figura 4 F), por lo que facilita la polinización cruzada, estas flores son las más apropiadas para el cultivo, pues tienen un porcentaje de fructificación del 45%, estas flores representan entre el 70,79% al 100% del tipo de flores producidas por una planta (Cañizares & Jaramillo, 2015; Diaz, 2003; Krosnick et al., 2017; Rendón et al., 2013).

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Fuente: Recuperado de Krosnick et al. (2017).

La antesis en maracuyá inicia con la separación de los sépalos, pétalos y filamentos de la corona, este cambio ocurre en el día, entre las 12:00 m y la 1:00 pm y tarda aproximadamente diez minutos. Luego de esto los filamentos comienzan a curvarse en dirección hacia la corona, de este modo las anteras quedan posicionadas de igual manera, pues quedan en la posición perfecta para depositar el polen en la región dorsal de las abejas. Simultáneamente al proceso anterior, los estiletes también inician la curvatura tardando 1 hora y 11 minutos en promedio. Durante el

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proceso de apertura florar los estigmas se encuentran receptivos y permanecen así hasta la senescencia de la flor. El principio de la senescencia floral ocurre alrededor de las 6:00 pm, evidenciado en el momento del cambio de color de los pétalos y el marchitamiento de estos. El tiempo de vida de la flor es de aproximadamente 12 horas (Embrapa, 2006b).

La iniciación del proceso de antesis para la gulupa se da en las horas de la mañana con la aparición de la luz solar, según lo informado por Kishore et al. (2010) el mayor porcentaje de flores en antesis (54.5%) se desarrolló en un periodo comprendido desde las 6:00 h hasta las 7:00 h, información que concuerda con lo publicado por Rendón et al., (2013) pues el 56% de la apertura floral sucedió entre el mismo intervalo de tiempo, donde posteriormente a las 8:00 h alcanzó un 24% y finalizó a las 10:00 h con un 4%. Información similar reportada por Ángel et al. (2011) donde indicaron que la antesis comenzó a las 6:00 h con un porcentaje del 8% y finalizo a las 11:00h, obteniendo los mayores porcentajes de antesis entre las 6:00 h y las 8:00h. Dependiendo de las condiciones climáticas de la zona, la flor puede durar hasta 24 horas después de la antesis. Teniendo en cuenta los estudios realizados se puede efectuar la debida aplicación de productos químicos que sean necesarios para el cultivo en momentos del día o en temporadas donde no se interfiera con la aparición de insectos polinizadores.

La flor de granadilla inicia su proceso de antesis en ausencia de luz solar entre las 3:00 y 5:00 horas, donde el mayor porcentaje de apertura floral (70%) ocurre entre las 4:00 y las 5:00 horas. La duración de la flor puede ser hasta 36 horas después

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de la antesis, sin embargo, esto depende de las condiciones climáticas de la zona (Arias, 2015; Arias et al., 2016).

3.6 POLINIZACIÓN

Según la FAO (s.f.) la polinización es un proceso fundamental por el cual las plantas producen semillas y frutas por medio del intercambio de polen entre las flores, cumpliendo así el objetivo de la reproducción para asegurar el mantenimiento de la vida en la tierra. La polinización puede realizarse por vectores bióticos y abióticos, la mayoría de las plantas que poseen flor dependen de la polinización biótica, generalmente por parte de insectos (Pantoja et al., 2014).

La polinización consiste en el trasporte de los granos de polen de las anteras hacia los estigmas. El maracuyá amarillo muestra problemas de autoincompatibilidad, haciéndola incapaz de producir semillas, cuando se poliniza con su propio polen. Además, no presenta un alto porcentaje de polinización por el viento, pues el gran peso y la viscosidad del grano de polen hacen que se dificulte el proceso, necesitando, por tanto, un agente transportador (Embrapa, 2006a; Madureira,

2009).

La polinización es esencial para obtener una buena fructificación del maracuyá. Las flores del maracuyá amarillo no fructifican a menos de que estas sean polinizadas con el polen de una enredadera diferente que sea genéticamente compatible. Por

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esto, dos plantas provenientes de un mismo patrón por propagación asexual no pueden polinizarse entre ellas (Knight et al., 2005) y debe tenerse en cuenta a la hora de establecer un cultivo.

La polinización manual se hace necesaria cuando los cultivos cuentan con graves problemas de infestación de plagas y se realizan aplicaciones de insecticidas frecuentes para combatirlas, así mismo en cultivos en zonas determinadas donde no se encuentren los principales polinizadores por falta de plantas nativas o cultivos de grande extensión, donde la cantidad de polinizadores no son suficientes para visitar todas las flores (Embrapa, 2001).

En el maracuyá amarillo la fructificación, el número de semillas y peso del fruto dependen del número de granos de polen situados sobre el estigma, demostrando de esta manera la importancia de una transferencia de polen entre las flores durante el tiempo de receptividad del estigma para máxima fructificación. Si existe una fecundación menor a 100 óvulos, el fruto probablemente se desarrollará liviano, hueco y con poco jugo, pues un fruto de maracuyá puede desarrollar hasta 350 semillas, situación similar puede considerarse para gulupa y granadilla, aunque son frutos de menor tamaño, también debe dase una buena polinización para una buena formación de fruto. Por lo anterior se determina que la calidad y el tamaño de los frutos dependen de la eficiencia de la polinización (Castro et al., 2010).

La eficiencia de la polinización artificial cruzada también se ve reflejada en algunas características físicas de la fruta como: masa fresca, número de semillas y

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proporción de jugo, pulpa y semillas, donde los valores no difieren entre la, polinización artificial autógama y la polinización natural, pero la polinización cruzada artificial tiende a inducir un incremento en estas variables. Por lo tanto en la variable de número de semillas por fruto obtenido por medio de polinización artificial alógama existe en promedio 252 semillas, mientras que en la polinización artificial autógama

195 y por medio de polinización natural un promedio de 210 semillas, lo que explica

que al realizar la polinización artificial alógama hay una mayor cantidad de granos de polen sobre las superficies estigmáticas, lo cual aumenta posiblemente la proporción de óvulos fecundos (Parés, Sánchez, & Arizaleta, 2014). No obstante Arias et al. (2014) plantean según estudio realizado, que la polinización natural determinó un aumento en el peso promedio del fruto (8%), porcentaje de pulpa más semilla (6%) y el porcentaje de pulpa (2,3%) en comparación a la polinización cruzada manual, resultado positivo relacionado con un buen proceso de polinización. Teniendo en cuenta lo anterior Silveira et al. (2012) señalan que las diferentes formas de polinización no alteran las características físicas del fruto, como peso, longitud y diámetro. No obstante, las diferencias entre estos resultados obtenidos mediante los estudios dependerán de la cantidad y actividad de los polinizadores en cada zona agroecológica donde fueron realizados (Arias et al.,

2014).

La gulupa posee la capacidad de reproducirse por autopolinización espontanea (autocompatible), lo cual produce sólo un 33% de frutos por polinización espontánea, por ende, para producir un mayor número de frutos requiere de los vectores de polen, ya que con estos puede alcanzar hasta el 80% de polinización

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efectiva, debido a que el grano de polen es pesado y pegajoso, y las anteras están ubicadas por debajo del estigma, beneficiando la polinización cruzada (alogamia). No obstante, la polinización efectiva no solo depende principalmente de los insectos, sino también de la receptividad estigmática y de las condiciones ambientales de cada zona (Ángel et al., 2011; Ocampo & Wyckhuys, 2012).

Así mismo, Ángel et al. (2011) sustentan que la falta de polinización mediada por un agente de polen no sólo afecta la cantidad de frutos formados, sino, también disminuye la calidad. Así mismo, los frutos producidos por autopolinización presentan menor número de semillas, menor peso, y menor tamaño. Esto demuestra la importancia del servicio ecosistémico proporcionado por los abejorros en el cultivo de maracuyá.

La polinización manual se realiza obteniendo el polen de las anteras con la ayuda de un pincel y luego se deposita en los estigmas de la misma flor o de la misma planta. Para que la polinización natural sea efectiva, es necesario mantener la vegetación nativa a los polinizadores para favorecer la construcción de sus nidos y proveer alimento de manera fácil y a poca distancia. De igual manera prevenir el uso de los insecticidas en horas de la mañana, pues a estas horas poseen mayor actividad (Ocampo & Wyckhuys, 2012). Según estudio realizado por González (2015), cuando se es necesaria la polinización manual en el cultivo de maracuyá en etapa de floración (dos meses) se representa un aumento entre el total de dinero que genera la mano de obra durante la temporada, aumentando un 33.3% del costo total equivalente a $1.933.050.

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Según Martins et al. (2014), en la gulupa los métodos de polinización no afectan significativamente los valores medios de algunas características físicas del fruto como la masa, masa de la pulpa y rendimiento de pulpa (jugo). No obstante, la polinización controlada, tiende al aumento de la media a diferencia de la polinización libre y artificial. En el caso de número de semillas por frutos la polinización controlada (dos visitas de Xylocopa sp/flor) y artificial (polinización manual), no presentan diferencias entre sí, sin embargo, difieren significativamente de la polinización libre. Las cantidades de semillas por fruto encontradas en los tratamientos polinización controlada y polinización artificial fueron tres veces mayores (321 a 309 unidades/fruto) que a la presentada en la polinización libre, realizada por polinizadores (100 unidades/fruto). Estos valores dependen de la disponibilidad de polen compatible, de las condiciones climáticas y de la actividad de los insectos. A su vez Ángel et al. (2011), comprobaron que la participación de los polinizadores incrementa el peso del fruto por medio de polinización cruzada manual y polinización natural de flores emasculadas, puesto que en la polinización cruzada manual la polinización se realizó una sola vez, mientras que en la polinización natural se registraron varias visitas por parte de los polinizadores, lo que concluye que la polinización manual en gulupa seria de un costo elevado pues la flor debería ser polinizada varias veces para verse reflejada la efectividad. Es de resaltar que frente a estas investigaciones no se detalla la heterogeneidad del polen o diversidad de polen usado en la polinización manual, puesto que puede presentarse incompatibilidad por redundancia de alelos incompatibles en las plantas evaluadas, finalmente no tendría que ver con el método de polinización sino con la

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fuente del polen. Como lo indica Fonseca et al. (2009), la gulupa es una planta alógama, que requiere de polinización cruzada pues posee autoincompatibilidad, lo que impulsa el intercambio de genes entre diferentes genotipos generando diversidad genética, que concuerda con lo informado por Carmona (2009). En contraste Nates et al. (2011) describen según estudio los porcentajes obtenidos por la autopolinización (84,5%) y polinización cruzada (86,5%) confirmando la existencia de autocompatibilidad de Passiflora edulis f. edulis, lo que concuerda con Arias et al. (2016), pues la gulupa alcanza un nivel de autofertilidad (34.3%), sin embargo, este valor se considera bajo comparado con otros tipos de polinizaciones. En este sentido Medina et al. (2012) indican que la gulupa es una planta autocompatible, Sin embargo, en ausencia de agentes polinizadores la producción es nula. Finalmente, Rendón et al. (2013) concluyen que el porcentaje de autoincompatibilidad de la gulupa (28% a 86%) permite mantener la calidad genética de las plantas aptas para mejoramiento y a su vez obtener ejemplares con mayor rusticidad y productividad, puesto que se obtiene menor variabilidad genética entre las especies.

Según estudio realizado por Rendón et al. (2013a) las flores con estilo totalmente curvo se presentan con mayor porcentaje (51% a 55%) tendiendo a la autopolinización debido a su estructura. Mientras que las flores con estilos parcialmente curvos alcanzaron una participación entre 20% y 27%. Este tipo de flor está adaptada para la polinización por Xylocopa spp., lo que permite el incremento en la formación de frutos y el flujo genético entre plantas.

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La granadilla (Passiflora ligularis) es una especie de polinización abierta, por lo que presenta un alto porcentaje de variabilidad genética (Flores et al., 2005). Lo que concuerda con Arias (2015), donde rectifica que la granadilla se comporta como una planta autofértil de naturaleza alógama, que requiere de los vectores de polen para la producción de frutos. En esta especie se requieren más estudios que determinen la presencia o ausencia de autoincompatibilidad y su porcentaje del mismo, pues aparentemente no presenta este fenómeno.

Las condiciones climáticas influyen de manera positiva o negativa en la polinización, pues en maracuyá el porcentaje de frutos formados fue distinto en días nublados (25%) y en días soleados (94%), determinando que el aumento de días nublados puede disminuir tanto la actividad y efectividad de los polinizadores, como la viabilidad y disponibilidad del polen (Arias et al., 2016).

Según Parés et al. (2014) el tipo de polinización afecta el porcentaje de frutos cuajados, pues se demostró que realizando autopolinización el número promedio de frutos cuajados fue de 8,33%, logrando explicar este valor tan bajo como el fenómeno de autoincompatibilidad que posee el maracuyá amarillo. Mientras realizando polinización natural se alcanzó una eficiencia de cuajado de fruto del 25,0% (Tabla 2), valor superior al señalado anteriormente por autopolinización; sin embargo, el valor obtenido por polinización manual es inferior al 40% que según Salinas (2010) cifras inferiores a estas hacen necesaria la polinización manual. De igual manera, Siqueira et al. (2009) confirman que las mayores tasas de fructificación (74%) son obtenidas por polinización manual (Tabla 2), afirmando la

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existencia de autoincompatibilidad. Información que Arias et al. (2014); Parés et al. (2014) también confirmaron en sus investigaciones. En gulupa, según estudio realizado por la Rendón et al. (2013) la polinización manual (Tabla 2) presenta los mayores porcentajes de frutos formados (68% y 86%) sin embargo, Nates et al. (2011), confirmaron la necesidad de polinizadores en el cultivo de gulupa para obtener una buena producción de frutos, pues el porcentaje de polinización por medio de vectores de polen fue de 77%. Un estudio realizado por Martins et al. (2014), determina que la eficiencia de la polinización realizada por abejorros del género Xylocopa spp. fue superior (73%) (Tabla 2) a la encontrada en la polinización libre (36%). En granadilla, la polinización mediada por insectos (52.5%) y la polinización manual (70.3%) incrementa la producción de frutos (Tabla 2), aun cuando la granadilla puede formar frutos sin la intervención de un polinizador (Arias et al., 2016). En contraste Cerdas & Castro (2003) sustentan que la granadilla es de polinización cruzada, y su fecundación depende únicamente de los polinizadores.

Tabla 2.

Comparación entre tasas de fructificación según tipo de polinización en maracuyá, gulupa y granadilla.

TASAS DE FRUCTIFICACIÓN (%)

Polinización natural Polinización asistida Maracuyá

25.0%

74%

Gulupa

73%

68 – 86%

Granadilla

70.3%

52.5%

Fuente: Recuperado y adaptado de Arias et al. (2016); Martins et al. (2014); Parés et al. (2014); Rendón et al. (2013); Siqueira et al. (2009).

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La alta eficiencia obtenida por polinización natural en las respectivas investigaciones puede verse reflejada por posibles grandes cantidades de poblaciones de abejorros de Xylocopa spp. en la zona, y a su vez por la gran diversidad de especies de pasifloras sembradas en los alrededores (Arias et al., 2014). Según investigaciones realizadas por la Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural (2008) se encontró que son necesarios siete abejorros para polinizar una hectárea de maracuyá.

3.7 LIMITANTES DE LA PRODUCCIÓN

3.7.1 AUTOINCOMPATIBILIDAD

La autoincompatibilidad es la incapacidad de una planta fértil de formar semillas al ser polinizada por su propio polen (Schifino & Dall’ Agnol, 2002).

Algunas plantas evitan la autopolinización sintetizando compuestos químicos que impiden la maduración del grano del polen en el estigma o la emisión del tubo polínico en el estilo (Florez, 2013). Según Madureira (2009), la respuesta de la autoincompatibilidad se desencadena después de la interacción entre polen-pistilo, a través de un proceso de selección entre el grano de polen compatible y el incompatible. En algunas familias el reconocimiento y rechazo del polen está controlado genéticamente por un solo locus polimórfico, conocido como el locus S. Este, contiene dos genes fuertemente ligados, uno codifica la determinante

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masculina con expresión específica en el polen y la otra, a la determinante femenina que se expresa exclusivamente en el pistilo. El reconocimiento de este locus Sespecífico de estos dos factores conllevan a la inhibición de la germinación del polen o del tubo polínico (Ávila & Cruz, 2011). Esta respuesta de autoincompatibilidad se determina durante el desarrollo de la flor y es funcional frecuentemente uno a dos días previos a la antesis (Universidad Católica de Valparaiso, s.f.).

La autoincompatibilidad puede ser esporofítica o gametofítica.

En la autoincompatibilidad esporofítica la reacción es generada y determinada por el genotipo de la planta adulta, que dio origen al grano de polen. Por el contrario, en el sistema gametofítico, el fenotipo de la autoincompatibilidad se determina cuando el grano de polen lleva un alelo que también se encuentra presente en el estigma. Esto hace que se inhiba el desarrollo del tubo polínico (Madureira, 2009).

La incompatibilidad esporofítica es determinada por el haplotipo S del genotipo diploide de la antera donde se desarrolló, en este caso S1S2, S2S3, S3S4 y S1S4 (García et al., 2013). El polen será rechazado, si algunas de las dos proteínas S en la cubierta del estigma coinciden con una de las proteínas S indicadas en el pistilo (S1S2). Si no existe coincidencia de ninguna proteína S de la cubierta como se observa en la Figura 5, el polen será aceptado y germinará para fecundar al óvulo (García et al., 2013). El grano de polen sintetiza compuestos que permanecen situados en la superficie (exina), que generan la reacción de incompatibilidad (Bretón, s. f.).

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La incompatibilidad gametofítica es determinada por el haplotipo S (conjunto de alelos de loci) del genoma haploide del polen. El polen es rechazado cuando el haplotipo S del polen coincide con alguno de los dos haplotipos S del pistilo es un heterocigoto, en caso contrario el polen es aceptado. El grano de polen que contenga los haplotipos S1 o S2 serán rechazados como se observa en la Figura 5, mientras que el polen S3 podrá ser germinado y aceptado para polinizar la planta S1S2 (García et al., 2013). Regularmente el crecimiento del tubo polínico se detiene a causa de diferencias osmóticas que causan el rompimiento del tubo dentro del estilo (Bretón, s. f.).

Figura 5. Rechazo del polen por autoincompatibilidad (AI). Autoincompatibilidad esporofítica (AIE). Autoincompatibilidad gametofítica (AIG).

Fuente: Recuperado de Dale et al. (2014)

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El estigma de las flores de maracuyá es seca, esto posee una función biológica importante en la Autoincompatibilidad esporofítica porque permite una interacción célula a célula entre el polen y estigma-célula, siendo de este modo, el sitio de reconocimiento o rechazo del polen (Madureira, 2009; Rêgo et al., 2000).

La autoincompatibilidad esporofítica puede ser más limitante en la formación de semillas y frutos pues esta tiene menos probabilidades de coincidencia con las proteínas S indicadas en el pistilo, lo cual hace que no se haga efectiva la formación del tubo polínico y posteriormente la fecundación.

3.7.2 CONTROL QUÍMICO

La disminución de los polinizadores es un problema que tiene múltiples causas; una de ellas es la introducción de sustancias tóxicas en el hábitat de los polinizadores (FAO, 2016). Es evidente que la intensificación agrícola ha incrementado el uso de agroquímicos, cuyo resultado es una potencial degradación del hábitat. Pero los efectos de estos agroquímicos no solamente ocurren directamente en los terrenos agrícolas, ya que estas sustancias pueden dispersarse en hábitats seminaturales donde los polinizadores anidan y se alimentan (Asociación Española de Entomología, 2013). Esta disminución de los polinizadores ha sido más significativa los últimos años en todo el mundo, lo cual evidencia que es un problema que no se encuentra localizado (FAO, 2016).

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La abeja melífera europea (Apis mellifera) desempeña un papel fundamental en la polinización de los cultivos, pues es la principal polinizadora en la mayoría de cultivos, pero también hay otros tipos de abejas, otros insectos y otros animales que son cruciales para la producción alimentaria (FAO, 2016).

Según un estudio realizado en Honduras por Díaz. (2015) se determinó el efecto de mortalidad de Apis mellifera con el uso de herbicidas y plaguicidas usualmente utilizados (Tabla 3). Para el tratamiento con Imidacloprid se evidenció una mortalidad total de 100% a los 15 minutos de aplicación, resultados similares se presentaron con el tratamiento de Spinosyn con mortalidades del 100% en las primeras 24 horas de aplicación. El funguicida Metalaxyl, resulto toxico para las abejas ocasionando un 90% de mortalidad a las 24 horas y 100% a las 48 horas, mientras el tratamiento con el funguicida Chlorothalonil alcanzo un 43.33% a los diez días de la aplicación. Con el herbicida glifosato se obtuvo una mortalidad de 28.33% a los diez días de aplicado el producto, mientras que el herbicida de Oxifluorofeno no hubo una mortalidad del 12% en el día número dos del experimento, finalizando con una mortalidad 28.33% a los diez días. Los resultados del estudio confirman los efectos de los productos químicos en las especies benéficas en este caso en Apis mellifera, siendo algunos productos más perjudiciales que otros, contando todos con efectos secundarios para la especie.

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Tabla 3.

Efecto de plaguicidas sobre porcentaje de mortalidad de Apis mellifera.

Fuente: Recuperado de Díaz. (2015).

La utilidad de los plaguicidas consiste en interrumpir los procesos vitales de las diversas plagas, sin embargo, dependiendo del producto y la dosificación puede causar intoxicaciones o inclusive la muerte al hombre, a los animales y a los insectos benéficos (COFEPRIS, 2002). Para propiciar la conservación de los polinizadores la FAO. (2016) hace algunas sugerencias para realizar prácticas respetuosas con los polinizadores, tales como: la implementación de la agroecología y la agroforestería, reemplazar los productos químicos agrícolas por alternativas biológicas, evitar quemas de residuos de cultivo en campo, adoptar sistemas agrícolas diversificados, crear sitios de anidación con materiales naturales, entre otros.

Día Tratamiento

Oxifluorofeno 240 EC 1CC/Litro 7d 12b 17c 18cb 18cd 18cd 18d 22cd 23c 28c Glifosato 720 WG 2Gr/Litro 3d 10c 22bc 22cb 22c 22c 22cd 23cd 25c 28c Chlorothalonil 720 SC 1 CC/Litro 13c 18b 25b 32b 33b 40b 40b 40b 43b 43b Metalaxil 68 WP 2Gr/Litro 90b 100a 100a 100a 100a 100a 100a 100a 100a 100a Imidacloprid 70 WG 1Gr/Litro 100a 100a 100a 100a 100a 100a 100a 100a 100a 100a Spinosyn 12 SC 1CC/Litro 100a 100a 100a 100a 100a 100a 100a 100a 100a 100a Testigo 0d 2d 3d 10c 12d 15d 17d 17d 17d 17d CV

16.02 12.24 10.7 10.96 11.43 12.42 12.29 12.32 11.4 10.75

P * * * * * * * * * * R2

0.97 0.98 0.98 0.98 0.97 0.97 0.97 0.97 0.97 0.97

Tratamientos con diferente letra difieren entre si (P≤0.05).

p. 49

3.8 POLINIZADORES

Según estudio realizado por Medina et al. (2012), se estableció que en el cultivo de gulupa teniendo en cuenta dos altitudes diferentes (C1= 2225 msnm y C2= 1657 msnm) se evidenciaron 19 especies de visitantes correspondientes a tres órdenes de insectos y un orden de aves, de los cuales, 14 pertenecen al orden Hymenoptera, dos al Diptero, uno a Lepidoptera y dos especies de aves de la familia Trochilidae (Tabla 4).

Tabla 4.

Especies visitantes en las flores de gulupa. (+) especie presente, (-) especie no presente. Contacto de los visitantes con los órganos reproductivos, (+) presencia y contacto, (-) ausencia y no contacto y (OC) ocasional, (?) no se observó. (C1) Cultivo 1 ubicado a una mayor altitud, (C2) Cultivo 2 ubicado a menor altitud.

ORDEN

ESPECIE

(C1) (C2)

ESTRUCTURA DE

CONTACTO

2225 msnm

1657msnm Estigma Anteras Hymenoptera Xylocopa frontalis

+ + + Xylocopa lachnea + + + + Eulaema cingulata

+ + + Bombus atratus + + ?

Epicharis sp.

+ + + Frieseomelitta sp.

Trigona fulviventris + +

Trigona angustula

Trigona amalthea

+ OC OC

p. 50

Paratrigona eutaniata

Geotrigona sp.

Apis mellifera + + + + Vespidae

+ ?

Vespidae

Diptera Sciaridae + +

Dapsiops sp.

+ + OC OC Lepidoptera Hesperiidae

Trichiliformes Amazilia tzacatl

+ OC OC Amazilia cyanifrons +

OC OC Fuente: Recuperado de Medina et al. (2012)

Aunque, la información anterior describa los visitantes en gulupa, los principales polinizadores según Medina et al. (2012) son: Los colibríes que, a pesar de contar con visitas frecuentes, no resultan ser muy eficientes con una formación del fruto del 8%, por otra parte A. mellifera produjo una formación de frutos del 53%, a comparación de Xylocopa con un porcentaje del 73% y finalmente Epicharis sp. produjo fruto en todas las visitas que realizo (Tabla 5). En resumen, la gulupa puede ser polinizada tanto por Apis mellifera como por abejas del género Xylocopa, Epicharis y Eulaema, dependiendo de la altitud donde este establecido el cultivo (Medina et al., 2012). Sin embargo, abejas del género Xylocopa, Epicharis y Eulaema son polinizadores más eficientes, puesto que necesitan un menor número

p. 51

de visitas para lograr la formación de frutos con mejores características (Medina et al., 2012; Nates et al., 2011).

Tabla 5.

Porcentaje de formación de frutos con visitas únicas en Gulupa.

VISITAS

ÚNICAS

N° DE

FLORES

N° DE FRUTOS

FORMADOS

% DE FRUTOS

FORMADOS

PROMEDIO N°

DE SEMILLAS

Xylocopa

150 ± 29

Epicharis sp.

100

---

Apis mellifera

109 ± 42

Colibríes

---

Fuente: Recuperado de Medina et al. (2012).

Franco et al. (2007) reportan que los principales insectos polinizadores de la granadilla según investigación realizada en el municipio de Guarne (Antioquia, Colombia) pertenecen principalmente a los géneros Xylocopa spp., Anthophorula spp. y Bombus spp. (Arias et al., 2016). No obstante, según las investigaciones realizadas en maracuyá por González (2015), manifiestan diferentes visitantes que interaccionan y tienen contacto con diferentes órganos florales, los cuales, fueron identificados cuatro géneros de individuos: Xylocopa sp., Apis mellifera, Polistes sp., y Agraulis sp. (Tabla 6). Sin embargo, las únicas especies observadas directamente en el nectario y llevando partículas de polen al abandonar la flor fueron Xylocopa sp.y Apis mellifera, por esto son consideradas posibles polinizadores.

p. 52

Tabla 6. Visitantes en flores de maracuyá. Interacción del insecto con órganos florales, número de visitas, promedio de visitas por flor y avistamiento de polen.

INSECTO

PARTE

FLORAL CON

INTERACCIÓN

NÚMERO

PROMEDIO DE

VISITAS (30 MIN)

PROMEDIO DE

VISTA

INDIVIDUAL

AVISTAMIENTO

DE POLEN

Maracuyá Agraulis sp Pétalos

NO Apis melífera Nectario

SI Polistes sp Sépalos

NO Xylocopa sp Nectario

SI Fuente: Adaptado de González, (2015).

Teniendo en cuenta los trabajos anteriores el polinizador más conocido y eficiente es Xylocopa sp. no obstante, los reportes nombran otra especie efectiva en la polinización y el llenado de frutos, insectos de la especie Epicharis sp. que a pesar de contar con un 100% de efectividad no se encuentran reportes sobre su morfología, hábitos alimenticios o reproducción por esto, se recomienda realizar más investigación sobre la especie.

3.8.1 Xylocopa sp.

El principal insecto polinizador de las especies estudiadas es el himenóptero, del (familia Apidae) genero Xylocopa (Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural, 2008). Las abejas son de gran tamaño y robustas. Los machos son de color amarillo o anaranjado y las hembras son de color negro, pueden contener franjas

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anaranjadas o amarillas en el abdomen o en el tórax (Figura 6). Los machos no tienen aguijón y también son polinizadores importantes, raramente visitan flores para recolectar el néctar (Silva et al., 2014).

Figura 6. Xylocopa sp. polinizando flor de maracuyá amarillo. Fuente: Autor.

Xylocopa sp. (Figura 7), en el área de las patas posteriores de las hembras presentan escopas, el abdomen es alargado y aplanado, la cabeza es tan ancha como el tórax, las alas anteriores con tres células submarginales; en la cabeza posee un clípeo casi plano y escapos de las antenas largos (Silva et al., 2014).

p. 54

Figura 7. Algunas características morfológicas de Xylocopa.

Fuente: Recuperado de Silva et al. (2014).

La polinización de Passifloraceae (maracuyá, badea, granadilla, gulupa) por abejas del género Xylocopa en Colombia, es realizada comúnmente por las especies: Xylocopa frontalis, Xylocopa fimbriata y Xylocopa aenipennis. El gran tamaño de la flor hace necesarias abejas del porte de este género, pues poseen la longitud necesaria (2 a 3 cm) para una polinización eficiente (Morton, 1987). Las abejas no recogen polen sino néctar; sin embargo, en el proceso de recolección de néctar se adhieren granos de polen al dorso, que son transportados a otras flores, para de esta forma fomentar la polinización cruzada (Mardan citado por Nates, 2009;Nates,

p. 55

2009). Mientras que en Brasil los polinizadores más efectivos para estos cultivos son X. grisescens y X. frontalis por presentar dimensiones compatibles con la morfología de la flor, un horario de visita compatible con la flexión de los estiletes y capacidad de transportar gran cantidad de granos de polen y de depositarlos sobre los estigmas (Siqueira et al., 2009).

Fuente: Recuperado y adaptado de Gonzalez et al. (2009).

Las técnicas para criar estas abejas van desde el simple traslado de los troncos en los que anidan hasta la elaboración de sofisticados cajones de madera (Nates, 2009). En Colombia, el sustrato preferido por Xylocopa en un cultivo de maracuyá, son troncos viejos de plantas de cacao (Theobroma cacao L.), así como también la madera en proceso de descomposición (Caicedo et al., 1993). Pinilla-Gallego & Nates-Parra, (2015) proponen como alternativa para incrementar el nivel de

p. 56

polinización en el cultivo el uso de tubos de bambú para la cría de Xylocopa (Figura

8).

3.8.2 Apis mellifera.

La abeja común Apis mellifera pertenece al orden Hymenoptera, de la familia Apidae (género: Apis) (Chávez, 2007). En Colombia se estiman aproximadamente 1000 especies de abejas agrupadas en 90 géneros y cinco familias, estas familias son: Colletidae, Andrenidae, Halictidae, Megachilidae y Apidae (Nates, 2009).

Según Camargo (2002), las abejas, presentan un exoesqueleto (Figura 9). El exoesqueleto está constituido de quitina, proporciona soporte para los músculos y protección para los órganos internos, además de protección al insecto para evitar la pérdida de agua.

Figura 9. Morfología externa de Apis mellifera.

Fuente: Recuperado de Snodgrass adaptado y citado por Camargo, (2002); Heidler, (s. f.).

p. 57

Existen diversas subespecies de esta abeja, especialmente en Europa, así como híbridos entre subespecies, como la abeja africanizada que es un híbrido entre Apis mellifera mellifera y Apis mellifera scutellata distribuida por Sudamérica y parte de Norteamérica. El resto de las especies se distribuye por parte de África y por el continente asiático. En Asia la abeja predominante es Apis cerana, que se emplea en la apicultura. La especie más distribuida a nivel global es Apis mellifera, encontrándose originalmente en Europa y África, noroeste de Asia, Oriente Próximo, Cáucaso y la meseta Iraní, y expandiéndose a América y Australia (Vicente, 2016).

Las abejas melíferas poseen el cuerpo cubierto de pelos que recogen fácilmente miles de gránulos de polen cuando se mueven al interior de las flores, cada abeja recoge la cantidad suficiente de polen para su propio alimento y también para las sostener las necesidades de la colonia. En una sola jornada una abeja puede visitar miles de flores de una misma especie, recogiendo el néctar y el polen y esparciendo interminablemente los gránulos de polen por todas las flores (FAO, s. f.-b).

Las abejas Apis mellifera también favorecen a la polinización en pasifloras, pero con menor influencia por el reducido tamaño con respecto a la flor (García, 2010). No obstante, Arias et al., (2016) afirman que esta abeja no contribuye con el proceso de polinización por su tamaño y además disminuye el contenido de polen en las anteras, lo que concuerda con Siqueira et al., (2009) que reportan que A. mellifera durante el tiempo de permanencia en las flores no realiza contacto con los estigmas,

p. 58

y su presencia en las flores inhabilita la aproximación de Xylocopa comprometiendo la polinización natural.

Según Montoya et al. (2016) algunos trabajos resaltan la importancia de A. mellifera como polinizador de muchas especies vegetales, no obstante, en Colombia el servicio de polinización prestado por esta especie de abeja, es todavía una actividad en progreso, pues en los países latinoamericanos (exceptuando a Brasil), la explotación de esta especie es principalmente para la obtención y comercialización de miel y polen, dándole menor importancia a la polinización de cultivos y de flora silvestre.

CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES

1. En la mayoría de las especies de las pasifloras estudiadas es eficiente la

polinización natural, siempre y cuando existan cantidad eficiente de los principales polinizadores y la diversidad genética de las variedades para disminuir la autoincompatibilidad, también es necesario tener en cuenta la condición agroecológica en la que se encuentra establecido el cultivo.

2. Algunos trabajos resaltan la polinización asistida con mayor eficiencia en el

llenado de fruto, sin embargo, es necesaria mayor investigación con el fin de determinar si hay mayor efecto del método de polinización o la fuente de polen al carecer de diversidad.

p. 59

3. La polinización manual tiene efecto positivo en la polinización, sin embargo,

es necesario la realización de análisis de costos para determinar la rentabilidad del cultivo.

4. Las abejas del género Xylocopa son las principales polinizadoras reportados

en las especies de Passifflora, por esto es recomendable habilitar un ambiente favorable para propiciar la reproducción de la especie, esto para mejorar el porcentaje en las tasas de fructificación y evitar el alza en costos en la implementación de polinización manual.

5. Respecto a la Autoincompatibilidad en Passiflora principalmente en

maracuyá, se sugiere indagar posibilidades de mejoramiento genético por medio de hibridación con especies silvestres con el fin de aumentar la variabilidad genética y reducir la homocigocidad de haplotipos para bajar tasas de incompatibilidad en el momento de la polinización.

6. Se sugiere evaluar características de atracción de los polinizadores, como

disponibilidad de néctar, con el fin de aumentar la diversidad de polinizadores, ya que solo se reporta a Xilocopa como polinizador potencial en Passiffloras.

p. 60

7. Se recomienda realizar más estudios en maracuyá, gulupa y granadilla,

principalmente en esta última, en relación con la polinización, polinizadores y problemas en la producción.

8. Se sugiere tener en cuenta en futuros trabajos las diferencias entre los

sistemas de producción en cuanto a la efectividad de polinizadores, pues no se tiene información concreta acerca de una interacción entre estas variables que determine mayor incidencia de insectos.

REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

Agronet. (2016). Estadísticas. Recuperado 17 de enero de 2018, a partir de http://www.agronet.gov.co/estadistica/Paginas/default.aspx Ángel, C., Nates, G., Ospina, R., Melo, C., & Amaya, M. (2011). BIOLOGÍA FLORAL

Y REPRODUCTIVA DE LA GULUPA PASSIFLORA EDULIS SIMS F. EDULIS.

Caldasia,

33(2).

Recuperado a partir de https://revistas.unal.edu.co/index.php/cal/article/view/36402 Arias, J. C. (2015). Estudios de polinización y caracterización agromorfológica en Passiflora ligularis Juss. (Granadilla) como base para su mejoramiento genético. Universidad Nacional de Colombia. Recuperado a partir de http://www.bdigital.unal.edu.co/48587/ Arias, J. C., Ocampo, J. A., & Urrea, R. (2014). La polinización natural en el maracuyá (Passiflora edulis f. flavicarpa Degener) como un servicio

p. 61

reproductivo y ecosistémico.

Agronomía Mesoamericana, 25(1),

73.

https://doi.org/10.15517/am.v25i1.14200 Arias, J. C., Ocampo, J., & Urrea, R. (2016). Sistemas de polinización en granadilla (Passiflora ligularis Juss.) como base para estudios genéticos y de conservación.

Acta Agronomica,

65(2),

197-203.

https://doi.org/10.15446/acag.v65n2.49278 Asociación Española de Entomología. (2013). Polinizadores y biodiversidad. Apolo, observatorio de agentes polinizadores (Asociación).

Asohofrucol. (2016). Rendimiento Promedio Principales Cultivos Hortifrutícolas,

2016, 2016.

Ávila, A. B., & Cruz, F. (2011). Sistema de incompatibilidad gametofítico en plantas: Una oportunidad para evitar la endogamia. Mensaje Bioquímico Depto de Bioquímica, Facultad de Medicina, Universidad Nacional Autónoma de México. Cd Universitaria, México, DF, MÉXICO, XXXV, 67-78.

Banco Interamericano de Desarrollo. (2005). El Cultivo del Maracuyá. Bezerra, J., Lederman, I., Coelho, R., & De Lyra Netto, Â. (s. f.). Cultura do Maracujazeiro.

Recuperado

de marzo de

2018,

a partir de http://www.ipa.br/resp29.php Bilston, L., Service, E., & Waterford, W. R. (2005). Australian Passionfruit Industry Strategic Plan, (7).

Bretón, A. (s. f.). Unidad Temática 5: Mejoramiento Vegetal y Animal. En Cátedra Genética Y Mejoramiento Vegetal Y Animal (p. 15). Argentina. Caicedo, G., Vargas, H., & Gaviria, M. (1993). Estudio del modelo natural de asentamiento en Xylocopa (Hymenoptera: Anthophoridae) para la adaptación

p. 62

de refugios en el cultivo de maracuyá (Passiflora edulis var. flavicarpa Degener). Revista Colombiana de Entomología 19, 2, 72-78. Cámara de Comercio de Bogotá. (2015). Manual gulupa, 1-54. Camargo, R. C. . (2002). Produção do Mel. Teresina, PI: Embrapa Meio-Norte. Sistemas de Produção 3.

Cañizares, A. E., & Jaramillo, E. E. (2015). El Cultivo de la Maracuyá en Ecuador (Universida).

Carmona, R. A. (2009). Gulupa Passiflora edulis var. edulis Sims. Bayer CropScience S.

40.

Recuperado a partir de https://www.cropscience.bayer.co/~/media/Bayer CropScience/Peruvian/Country-Colombia-Internet/Pdf/Cartilla-GULUPA.ashx Carrero, D. A., Melo, D., Uribe, S., & Wyckhuys, K. A. G. (2013). Population dynamics of Dasiops inedulis (Diptera: Lonchaeidae) and its biotic and abiotic mortality factors in Colombian sweet passionfruit orchards. Journal of Pest Science, 86(3), 437-447. https://doi.org/10.1007/s10340-013-0487-9 CasaLuker. (2010). Agroindustria y Mercadeo del Maracuya, (64), 43. Recuperado a partir de www.casaluker.com Castro, J., Paredes, C., & Muñóz, D. (2010). CULTIVO DE MARACUYÁ Passiflora edulis Sims f. flavicarpa Deg. Gerencia Regional Agraria La Libertad, Trujillo- Perú.,

30.

Recuperado a partir de http://www.agrolalibertad.gob.pe/sites/default/files/MANUAL DEL CULTIVO DE MARACUYA_0.pdf Cerdas, M., & Castro, J. (2003). Manual Práctico Para La Producción, Cosecha Y Manejo Poscosecha del cultivo de Granadilla (Pasiflora ligularis, Juss).

p. 63

Ministerio de Agricultura y Ganadería. San José, Costa Rica. Cesar, J., & Pinzón, M. (2011). Determinación de deficiencia inducida de nutrimentos en gulupa (Passiflora edulis var edulis (sims)). Universidad de Ciencias Apliacadas y Ambientales (U.D.C.A).

Chávez, M. (2007). Proyecto de factibilidad para la producción y comercialización de miel de abeja (Apis mellifera) en la comuna de Timbre, provincia de Esmeraldas. Universidad San Francisco de Quito.

COFEPRIS. (2002). Introducción catálogo oficial de plaguicidas. Comisión Federal para la Protección contra Riesgos Sanitarios. Recuperado a partir de file:///C:/Users/user/Downloads/INTRO.pdf CORPOICA, INIAP, CIAT, PROEXANT, & CIRAD. (2008). Desarrollo tecnológico para el fortalecimiento del manejo postcosecha de frutales exóticos exportables de interés para los países andinos: uchuva (Physalis peruviana L.), granadilla (Passiflora ligularis L.) y tomate de árbol (Solanum betaceum Cav.), 1-137. Dale, K., Davies, F., & Robert, G. (2014). Principles and Practices of Seed Selection. En Hartmann & Kester â€TM s Plant Propagation Principles and Practices Hartmann Kester Davies Geneve Eigth Edition (Pearson Ne, pp. 147-169). Deginani, N. (1999). Passifloraceae. Flora, 6(1936), 1-14. Dhawan, K., Kumar, S., & Sharma, A. (2001). Comparative biological activity study on Passiflora incarnata and P. edulis. (Fitoterapi). Diaz, A. (2003). Experiencias en el cultivo de granadilla acida (Paassiflora sp.) en Jalapa, Guatemala. Universidad San Carlos de Guatemala. Díaz, R. (2015). Efecto de seis plaguicidas sobre mortalidad en dos especies de abejas: Apis mellifera y Tetragonisca angustula (Hymenoptera: Apidae).

p. 64

Escuela Agrícola Panamericana.

Embrapa. (2001). A Importância da Polinização Manual para Aumentar a Produtividade do Maracujazeiro (1.a ed.). Planaltina, DF. Embrapa. (2006a). A Cultura do Maracujá. Coleção Plantar, 51 (3.a ed.). Brasília. Embrapa. (2006b). Biologia Floral do Maracujá Amarelo (Passiflora edulis f. flavicarpa Deg) em Área Irrigada no Submédio do Vale do São Francisco. En Anais da I Jornada de Iniciação Científica da Embrapa Semi-Árido (p. 239). Petrolina, PE.

FAO. (s. f.-a). Las abejas son los diligentes polinizadores de las frutas y cultivos. Recuperado

de enero de

2018,

a partir de http://www.fao.org/docrep/008/y5110s/y5110s03.htm FAO. (s. f.-b). Las abejas son los diligentes polinizadores de las frutas y cultivos. Recuperado

de abril de

2018,

a partir de http://www.fao.org/docrep/008/y5110s/y5110s03.htm FAO. (2016). ¿ Cómo podemos proteger a los polinizadores y promover su papel en las prácticas agrícolas y ambientales ?

Flores, D., Brenes, J., & Guzmán, A. (2005). Propagación por estacas y estudio preliminar del establecimiento in vitro de granadilla ( Passiflora ligularis , juss ). Tecnología en Marcha, 18(2), 86-90.

Florez, M. (2013). Evaluación del efecto de la polinización manual en la fecundación de flores y cuaje de frutos en el cultivo de maracuyá (passiflora edulis) en la vereda Espinal municipio los Santos en el departamento de Santander. Universidad Nacional Abierta y a Distancia.

Fonseca, N., Márquez, M. del P., Moreno, J. H., Terán, W., & Schuler, I. (2009).

p. 65

Caracterización molecular de materiales cultivados de gulupa (Passiflora edulis

f. edulis). Universitas Scientiarum, 14(2-3), 135-140. Recuperado a partir de

http://revistas.javeriana.edu.co/index.php/scientarium/article/view/1383/4372 Franco, Y., Alzate, F., & Peláez, J. (2007). Factores ambientales incidentes en la población de Xylocopa y su efecto en el cultivo de granadilla en tres veredas del municipio de Guarne (Colombia).

García, L., Bravo, C., & Cruz, F. (2013). Evitando el incesto en las plantas: control genético y bioquímico. Revista especializada en Ciencias Químico-Biológicas, 1-9. Recuperado a partir de https://ac.els-cdn.com/S1405888X13720783/1s2.0-S1405888X13720783-main.pdf?_tid=7e6cbe9c-f4d2-4334-a9d6- 6ca187c6a1fb&acdnat=1520459884_b88ec6f4ebf95ada4363d08159382f90 García, M. (2010). Guia tecnica del cultivo de la maracuya. Centro Nacional de Tecnología Agropecuaria CENTA.

Gobernacion del Huila. (2006). Manual Técnico del Maracuya (Passiflora edulis) en el departamento del Huila, Primera Ed(Litocentral Ltda.), 2-34. Gobernación del Huila. (2006). Manual técnico del cultivo de granadilla (passiflora ligularis juss) en el departamento del Huila, Primera Ed(Litocentral Ltda.), 1-34. González, M. (2015). Evaluación de los servicios ecosistémicos ofrecidos por insectos polinizadores en un cultivo de maracuyá (Passiflora edulis) y lulo (Solanum quitoense), en las veredas Changos y Samaria, Riosucio (Caldas, Colombia). Universidad ICESI.

Gonzalez, V., Gonzalez, M., & Cuellar, Y. (2009). Biological and Taxonomic Notes on Maracuyá Bees of the Genus Xylocopa(Hymenoptera: Apidae, Xylocopini) in Colombia. Acta Biológica Colombiana, 14(2), 31-40. Recuperado a partir de

p. 66

https://revistas.unal.edu.co/index.php/actabiol/article/view/10566/36921 Heidler, R. (s. f.). Abeja europea - Apis mellifera. Recuperado 29 de abril de 2018, a partir de http://www.waza.org/es/zoo/visitar-el-zoologico/casa-delinvertebrados/insectos/apis-mellifera Hernández, A., & García, N. (2006). Las pasifloras. En N. García & G. Galeano (Eds.), Libro rojo de plantas de Colombia (pp. 583-657). Bogotá, Colombia: Instituto Alexander von Humboldt - Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia - Ministerio de Ambiente, Vivienda y Desarrollo Territorial.

Herrera, M. (2011). Post Cosecha De Granadilla. Universidad Nacional Agraria la Molina, 25.

ICA. (2011). Manejo fitosanitario del cultivo de la granadilla, 1-31. Kishore, K., Pathak, K. A., Shukla, R., & Bharali, R. (2010). Studies on floral biology of passion fruit (Passiflora spp.). Pakistan Journal of Botany, 42(1), 1-10. Knight, R. J., Sauls, J. W., & Balerdi, C. F. (2005). La Maracuya o Parchita en Florida. Horticultural Sciences, 1-6.

Krosnick, S. E., Perkin, J. S., Schroeder, T. S., Campbell, L. G., Jackson, E. B., Maynord, S. C., … Mitchell, J. S. (2017). New insights into floral morph variation in Passiflora incarnata L. (Passifloraceae) in Tennessee, U.S.A. Flora: Morphology, Distribution, Functional Ecology of Plants, 236-237(July), 115-125. https://doi.org/10.1016/j.flora.2017.10.005 Madureira, H. (2009). Caracterização celular e molecular do sistema de autoincompatibilidade esporofítica do maracujazeiro azedo (Passiflora edulis Sims). Universidadde Estadual Do Norte Fluminense.

p. 67

Malca, O. (2001). Sistema de Agro Negocios granadilla Extracto y fresco, 12-13. Martins, M., Costa dos Reis, M., Araújo, J., Santos De Lemos, R., & Coelho, F. (2014). Tipos de polinização e pastejo da abelha Xylocopa spp. na frutificação e qualidade dos frutos de maracujazeiro. Revista Caatinga, 27(1), 187-193. Medina, J., Ospina, R., & Nates, G. (2012). EFECTOS DE LA VARIACIÓN

ALTITUDINAL SOBRE LA POLINIZACIÓN EN CULTIVOS DE GULUPA

(Passiflora edulis F. edulis). Acta Biológica Colombiana, 17(2), 379-394. Recuperado a partir de https://revistas.unal.edu.co/index.php/actabiol/article/view/28141/35985 Miranda, D., Fischer, G., Carranza, C., Magnitskiy, S., Casierra, F., Piedrahita, W., & Florez, L. (2015). Cultivo, poscosecha y comercialización de las pasifloráceas en Colombia: Maracuyá, Granadilla, Gulupa y Curuba. Sociedad Colombiana de Ciencias Hortícolas (Vol.

1).

https://doi.org/10.1017/CBO9781107415324.004 Montoya, P., León, D., Chamorro, F., & Nates, G. (2016). Apis mellifera como polinizador de cultivos en Colombia. Iniciativa Colombiana de Polinizadores- Abejas - ICPA, (December), 95-110.

Moreno, E., Tiago, A., Saragosa, F., & Bandini, A. (2015). Biologia floral, morfometria e variabilidade polínica do maracuyá-amarelo (Passiflora edulis Sims f. Flavicarpa Degener). Enciclopédia Biosfera, 11(21), 2094-2104. Morton, J. (1987). Passion fruit. (Florida Flair Books., Ed.) (Fruit clim). Miami, Florida.

Nates, G. (2009). Abejas silvestres y polinización. Manejo Integrado de Plagas y Agroecología ( Costa Rica ), N o . 7 5(Roubik 1995), 7-20.

p. 68

Nates, G., Amaya, M., Ospina, R., Ángel, C., & Medina, J. (2011). Biología floral, reproductiva, polinización y polinizadores en Gulupa (Passiflora edulis var. edulis). Ecofisiología del cultivo de la Gulupa (Passiflora edulis Sims), 115-121. Nunes De Jesus, O., & Faleiro, F. (2016). Classificação Botânica e Biodiversidade (Embrapa). Brasília/DF.

Ocampo, J., d’Eeckenbrugge, G. C., & Jarvis, A. (2010). Distribution of the genus Passiflora L. Diversity in Colombia and its potential as an indicator for biodiversity management in the coffee growing zone. Diversity, 2(11), 1158-

1180. https://doi.org/10.3390/d2111158

Ocampo, J., & Wyckhuys, K. (2012). Tecnología para el cultivo de la Gulupa en Colombia (Passiflora edulis f. edulis Sims). (Centro de Bio-Sistemas de la Universidad Jorge Tadeo Lozano., Centro Internacional de Agricultura Tropical

- CIAT, & Ministerio de Agricultura y Dessarrollo Rural, Eds.). Bogotá.

Ocampo Pérez, J., Coppens d’Eeckenbrugge, G., Restrepo, M., Jarvis, A., Salazar, M., & Caetano, C. (2007). Diversity of Colombian Passifloraceae: biogeography and an updated list for conservation. Biota Colombiana, 8(1), 1-45. https://doi.org/10.1007/s10531-013-0560-y OMS & FAO. (2011). Documento de proyecto para una propuesta de norma del CODEX para la granadilla. En Comisión del CODEX alimentarius (pp. 1-10). Orjuella, N. M., Campos, S., Sánchez, J., Melgarejo, L. M., & Hernández, M. S. (2011). Manual de manejo poscosecha de la gulupa (Passiflora edulis Sims). Poscosecha de la gulupa (Passiflora edulis Sims), (April 2016), 7-22. Recuperado a partir de http://www.bdigital.unal.edu.co/8532/3/03_Cap01.pdf Ortiz, D. (2010). Estudio de la variabilidad genética en materiales comerciales de

p. 69

gulupa (Passiflora edulis f. edulis Sims) en Colombia. Universidad Nacional de Colombia, 118.

Pantoja, A., Smith-Pardo, A., García, A., Sáenz, A., & Rojas, F. (2014). Principios y avances sobre polinización como servicio ambiental para la agricultura sostenible en países de Latinoamérica y el Caribe.

Parés, J., Sánchez, J., & Arizaleta, M. (2014). Efecto de la polinización artificial sobre la fructificación y la calidad de fruto del maracuyá amarillo (Passiflora edulis f. favicarpa Deg.). Bioagro, 26(3), 165-170.

Perea, M., Fischer, G., & Miranda, D. (2013). Inteligencia de mercados- Exportación de frutas exóticas colombianas. Biotecnología aplicada al mejoramiento de los cultivos de frutas tropicales,

330-349.

https://doi.org/http://www.legiscomex.com/BancoMedios/Documentos%20PDF /exportaciones-estudio-frutas-exoticas.pdf Pinilla-Gallego, M. S., & Nates-Parra, G. (2015). Diversidad de visitantes y aproximación al uso de nidos trampa para Xylocopa (Hymenoptera: Apidae) en una zona productora de pasifloras en Colombia. Actualidades Biológicas, 37(103), 143-153. https://doi.org/10.17533/udea.acbi.v37n103a03 Pinzón, I. dek P., Fischer, G., & Corredor, G. (2007). Determinación de los estados de madurez del fruto de la gulupa. Agranomia Colombiana, 1(25), 83-95. https://doi.org/690-2 Rêgo, M., Rêgo, E., Bruckner, C., Da Silva, E., Finger, F., & Pereira, K. (2000). Pollen tube behavior in yellow passion fruit following compatible and incompatible crosses. Theor. Appl. Genet., 101, 685-689. Rendón, J., Ocampo, J., & Urrea, R. (2013). Estudio sobre polinización y biología

p. 70

floral en passiflora edulis f. Edulis sims, como base para el premejoramiento genetic. Acta Agronomica, 62(3), 232-241.

Rodrigues, F. (2014). Cultivo do maracujá amarelo irrigado. Centro Universitario de Goiás.

Romero, R. A. C., & Mejia, A. G. (2012). Cultivo de Maracuyá Buenas Prácticas Agrícolas ( BPA ) en el Centro Internacional de Agricultura Tropical CIAT. Recuperado a partir de www.ciat.cgiar.org Salinas, H. (2010). GUIA TÉCNICA PARA EL CULTIVO DE MARACUYÁ

AMARILLO.

Schifino, M. T., & Dall’ Agnol, M. (2002). Auto-incompatibilidade em plantas. Ciência Rural, 32(6), 1083-1090. https://doi.org/10.1590/S0103-84782002000600027 Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural. (2008). Manual Técnico del Cultivo de Maracuyá Bajo Buenas Prácticas Agrícolas.

Silva, C. I. da, Marchi, P., Aleixo, K. P., Silva, B. N., Freitas, B. M., Garófalo, C. A., … Santos, I. A. dos. (2014). Manejo dos polinizadores e polinização de flores do maracujazeiro, 64 p.

Silveira, M. V., Abot, A. R., Nascimento, J. N., Rodrigues, E. T., Rodrigues, S. R., & Puker, A. (2012). Is manual pollination of yellow passion fruit completely dispensable?

Scientia Horticulturae, 146(October),

99-103.

https://doi.org/10.1016/j.scienta.2012.08.023 Siqueira, K. M. M. De, Kiill, L. H. P., Martins, C. F., Lemos, I. B., Monteiro, S. P., & Feitoza, E. D. A. (2009). Ecologia da polinização do maracujá-amarelo, na região do vale do submédio São Francisco. Revista Brasileira de Fruticultura, 31(1), 1-12. https://doi.org/10.1590/S0100-29452009000100003

p. 71

Taborda, N. (2013). Fruto de la pasión, maracuyá. Instituto Superior Particular Incorporado Técnico Superior en Gestión Gastronómica Seminario de Investigación, 1-89.

UNALM, & Agrobanco. (2012). Manejo del riego y control del nematodo en el cultivo de granadilla, 1-24.

Universidad Católica de Valparaiso. (s. f.). Incompatibilidad Fecundación. Recuperado

de febrero de

2018,

a partir de http://www.lasemilla.ucv.cl/htm/gen09.html Vanderplank, J. (2000). Passion flowers (The MIT Press). Cambridge, Massachussets.

Vicente, M. (2016). Análisis virológico y epidemiológico del síndrome de despoblamiento de las colmenas en España: estudio de causas y consecuencias. Universidad Complutense de Madrid. Recuperado a partir de http://eprints.ucm.es/38831/1/T37638.pdf

Cita: Torres Núñez, Paula Daniela, (2018), Estrategias de polinización en passifloras, especies : maracuyá amarillo (Passiflora edulis f. flavicarpa), granadilla (Passiflora ligularis Juss) y gulupa (Passiflora edulis Sims edulis)., Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales, p. N. https://repository.udca.edu.co/handle/11158/1034