UNIVERSIDAD DE CIENCIAS APLICADAS Y AMBIENTALES
U.D.C.A
FACULTAD DE AGRONOMIA
ENFERMEDAD CAUSADA POR Phymatotrichum omnivorum EN FRUTALES
PERENNES DE IMPORTACIA ECONOMICA EN COLOMBIA
POR
SANDRA MILENA PULIDO BARRERA
MONOGRAFIA
PRESENTADA COMO REQUISITO DE GRADO PARA OBTENER EL
TITULO DE:
INGENIERO AGRONOMO
BOGOTÁ D.C, COLOMBIA
OCTUBRE DE 2017
UNIVERSIDAD DE CIENCIAS APLICADAS Y AMBIENTALES
U.D.C.A
FACULTAD DE AGRONOMIA
ENFERMEDAD CAUSADA POR Phymatotrichum omnivorum EN FRUTALES
PERENNES DE IMPORTACIA ECONOMICA EN COLOMBIA
Por
Sandra Milena Pulido Barrera
Monografía
Aprobado por:
_____________________________ Fernando Peña Baracaldo Director de trabajo
_____________________ ______________________ Mario Cano Gladys Romero Jurado Jurado
BOGOTÁ D.C, COLOMBIA, OCTUBRE DE 2017
DEDICATORIA
Dedico ese trabajo a mis padres Aníbal y Adriana quienes han sido pilares de mi vida, a quienes agradezco por cada uno de sus sacrificios y esfuerzos, por ser mis formadores de vida, por permitirme soñar y hacer mis sueños realidad, hoy dedico este trabajo y todos mis logros al trabajo incansable y amoroso de mis padres y mi familia, los amo inmensamente.
A mis amigos y personas que hicieron posible este trabajo, gracia por tanto cariño y apoyo.
A mis maestros por bridarme las herramientas para crecer profesionalmente.
AGRADECIMIENTOS
A mis padres Aníbal y Adriana por su apoyo durante todo el proceso de realización de este trabajo
Al profesor Fernando Peña por su valiosa asesoría en la realización de esta monografía y la dedicación de su tiempo y ayuda.
Al profesor Oscar Ramírez por su ayuda y aportes al trabajo durante mi estancia en México.
Al señor Frisiliano, Omar y Mario por su ayuda en la recolección de información y el apoyo.
A todas aquellas personas que en el camino me han ofrecido un consejo y su mano amiga.
INDICE GENERAL
Tabla de contenido Dedicatoria .............................................................................................................. 3 Agradecimientos ...................................................................................................... 4 Índice general ........................................................................................................ 5 Índice de cuadros ................................................................................................. 8 Índice de figuras .................................................................................................... 9 Objetivos .............................................................................................................. 10 Introducción .......................................................................................................... 11
1. Antecedentes de la enfermedad ............................................................... 12
1.1 Origen ............................................................................................ 12
2. Taxonomía de Phymatotrichum omnivorum .............................................. 13
3. Morfología .................................................................................................. 14
3.1 Hifas ..................................................................................................... 15
3.2 Rizomorfos .......................................................................................... 16
3.3 Conidioforos ....................................................................................... 16
3.4 Conidios .............................................................................................. 16
3.5 5 Esclerocios ....................................................................................... 18
4. Hilo de infección ........................................................................................ 21
4.1 Ciclo de vida de Phymatotrichum Omnivorum .................................... 22
5. Rango de hospederos y distribución .......................................................... 22
6. Síntomas y signos causados por P. omnivorum ........................................ 25
7. Ambiente favorable para el desarrollo de la enfermedad .......................... 27
7.1 Ambiente edafico .................................................................................. 27
7.2 Temperatura del suelo ........................................................................ 27
7.3 pH de suelo ......................................................................................... 27
8. Genética de Phymayotrichum omnivorum ................................................. 28
9. Pérdidas económicas en cultivos a nivel mundial ...................................... 29
9.1 Mango .................................................................................................. 29 9.2 Aguacate .............................................................................................. 30
9.3 Cítricos ................................................................................................ 30
9.4 Uva ...................................................................................................... 31
9.5 Durazno ............................................................................................... 31
9.6 Manzana ............................................................................................. 31
9.7 Forestales ............................................................................................ 32
10. Control y manejo ....................................................................................... 33
11. Enfermedad exótica ................................................................................... 36
12. Situación en Colombia ............................................................................... 36
13. Medidas fitosanitarias para la entrada de material vegetal a Colombia ....... 37
13.1 probabilidad de ingreso de Phymatotrichum omnivorum a Colombia 39
14. Estimación de daño y perdidas en Colombia ............................................. 40
14.1 Aguacate ............................................................................................ 40 14.1.1 Tolima ............................................................................................. 41
14.1.2 Caldas ............................................................................................ 43
14.1.3 Antioquia ......................................................................................... 43 14.1.4 Santander ....................................................................................... 44 14.1.5 Bolívar ............................................................................................. 44 14.1.6 Valle del Cauca ............................................................................... 44 14.1.7 Risaralda ......................................................................................... 44 14.1.8 Cesar .............................................................................................. 45 14.2 Mango ................................................................................................ 45 14.2.1 Cundinamarca ................................................................................. 45 14.2.2 Tolima ............................................................................................ 46 14.2.3 Antioquia ......................................................................................... 46
14.2.4 Magdalena ..................................................................................... 47
14.2.5 Córdoba .......................................................................................... 47 14.2.6 Atlántico .......................................................................................... 47 14.2.7 Bolívar ............................................................................................. 48 14.2.8 Cesar .............................................................................................. 48
15. Conclusiones ............................................................................................. 51
16. Recomendaciones .................................................................................... 51
17. Anexos ....................................................................................................... 52
INDICE DE CUADROS
Cuadro No
1. . Colocación filogenética de Phymatotrichum omnívorum………………….13
2. Ciclo de la enfermedad transmitida por Phymatotrichum omnivorum……..21
3. Distribución geografía actualizada de Phymatotrichum omnivorum……….22
4. Medidas fitosanitarias para la entrada de material vegetativo a Colombi…36
INDICE DE FIGURAS
Figura No
1. Hydnum omnivorum: estado Ozonium………………………………………15
2. Phymatotrichum omnivorum: Estado conidial del hongo………………….16
3. Morfología y signos de Phymatotrichum omnivorum………………………17
4. Esclerocio de Phymatotrichumm omnivorum……………………………….19
5. Mapa de ddistribución geografía de Phymatotrichum omnivorum……….23
6. Síntomas Phymatotrichum omnivorum en frutales…………………………25
7. Estructura micelial de Phymatotrichum omnivorum………………………..28
8. Triangulo de la enfermedad de Phymatotrichum omnivorum…………….40
9. Mapa de probabilidad de desarrollo de P. omnovorum en zonas productoras
de aguacate en Colombia…………………………………………………….49
10. Mapa de probabilidad de desarrollo de P. omnovorum en zonas productoras
de mango en Colombia………………………………………………………50
Objetivo general Identificar la presencia del hongo Phymathotrichum omnivorum y su importancia económica en frutales en Colombia
Objetivos específicos Reconocer e identificar en qué cultivos de importancia económica y que niveles de incidencia presenta el hongo Phymathotrichum omnivorum Realizar una prospección de las pérdidas en producción en frutales debido a la presencia de Phymathotrichum omnivorum en Colombia
Introducción Phymatotrichum omnivorum es un hongo del suelo que causa serios problemas de pudrición en la raíz de diferentes especies de frutales perennes como: mango, aguacate, cítricos, higo, tomate de árbol, maracuyá, uva, papaya y guayaba (Gil,
2009).
Causando la enfermedad conocida como “pudrición texana”. La dispersión del hongo en los cultivos se realiza inicialmente en pequeños puntos y después se dispersa dentro y entre las hileras de árboles hasta causar el declinamiento o muerte de grupos de árboles. P. omnivora puede infectar árboles sin que éstos muestren síntomas iniciales en la parte aérea; sin embargo, los árboles infectados generalmente presentan un daño extenso de la raíz (Watson, 2000). El género Phymatotrichum es de los que principalmente afectan a los cultivos de importancia económica para el hombre. Estos fitopatógenos son difíciles de erradicar, ya que pueden persistir en el suelo por varios años debido a las estructuras de resistencia que forman y a su amplio rango de hospedantes; su distribución mundial es amplia ya que se encuentran en la mayoría de los suelos, y son causantes de enfermedades que afectan la productividad de los cultivos hasta causar la muerte de las plantas, generando grandes pérdidas económicas (Cervantes et al , 2010). Los principales hospedantes frutales perennes de importancia económica atacados por el hongo son: mango, aguacate, toronja, tamarindo, higo, poma rosa (Ramirez J. V., 2006).
Actualmente en Colombia Phymatotrichum omnivorum no ha ocasionado grandes pérdidas económicas en cultivos de frutales, se tiene antecedentes en algodón ocasionando Damping off junto con otros hongos, ocasionando grandes pérdidas y la imposibilidad de volver a establecer algodón en estos suelos (Ñañez, 2012) En Colombia se ha identificado P. omnivorum afectando raíz y tallo en aguacate, así como también asociados con asfixia radicular (Gil et al, 2014) La escasa información documentada sobre el impacto que causa este patógeno en los cultivos de importancia económica anteriormente mencionados, en el país lo pone en vulnerabilidad ante la posible presencia del hongo en los suelos del país, ya que al no identificar la enfermedad en el cultivo se predispone a que esta avance y se disperse ocasionando la muerte del cultivo. Teniendo en cuenta lo mencionado anteriormente la recopilación de información detallada sobre los síntomas y desarrollo de pudrición texana en los diversos frutales perennes de importancia económica en Colombia será el problema a abordar en la presente monografía.
1. Antecedentes de la enfermedad
La podredumbre de la raíz por Phymatotrichum omnivorum, es una de las enfermedades más destructoras para las raíces de las plantas. Fue primeramente
registrada en Texas en algodón en 1988 (Society, 2002). P. omnívorum se ha
detectado en distintos cultivos principalmente en algodón, pero en frutales como en uva en la costa de Hermosillo, Sonora, mango en Culiacán, Sinaloa, (INIFAP, inifap , 2010). Así como también en manzano en Arkansas, Oklahoma, Texas, Nuevo México, Utah, Nevada, Arizona y el norte de México; En Venezuela, se registró por primera vez en la zona costera del estado de Aragua en los melocotones (Prunus persica ). Más adelante en el año 1990, se reportaron nuevos brotes en el sur del estado de Mérida en varios cultivos como maracuyá ( Passiflora edulis , cacao (Theobroma cacao), aguacate (Persea americana), zapote (Matisia cordata), café (Coffea arabica), yuca (Manihot esculenta). En 2002, P. omnivora se encontró en otras localidades del estado de Aragua causando daños significativos a papaya (Carica papaya), mango (Mangifera indica), tomate (Lycopersicon esculentum), pepino (Cucumis sativa) y calabacín (Cucurbita máxima). (Colmenares A. , 2005). En aguacate también ha sido limitante formando un complejo con otros hongos causando pudrición en la raíz en Colombia y México (Gil et al, 2014). Debido a su alto impacto económico y amplia gama de huéspedes, P. omnivorum ha sido incluido en las listas de los organismos de protección fitosanitaria para la ejecución de la EPPO (California Department of Food and Agriculture, 1989; EPPO/CABI, 1997), (Galarza, 2016).
1.1 Origen
Phymatotrichum omnívora es un hongo nativo del sur-occidente de los Estados Unidos y norte de México. La enfermedad fue descrita por primera vez en la década de 1880 por Pammel (1888, 1889) y se refirió a él como Ozonium auricomum. En los años siguientes algunos autores de la época compararon este hongo con O. auricomum encontrado en Berlín, pero notaron que el hongo presentaba características muy diferentes y fue nombrado en este mismo año por Pammel como Ozonium omnivorum. En principio se observó la etapa conidial; donde el hongo tiene la capacidad de producir abundantes esporas que se pueden observar en la superficie del suelo donde la plantas han muerto, de allí se supuso que esta fuera la forma de esporulación del hongo (Shear, 1925).
En 1916 Duggar presento las hifas conidiales características del micelio y determino que el hongo pertenece al género Phymatotrichum de los hifomicetos, especie
omnivorum (Lyda, 1978), de igual manera lo excluyo del genero Botryosporium
porque los conidioforos no presentaban forma erguida (rectos) ni producían esterigmas (Duggar, G. en 1892. citado por Lyda, S en 1978).
De 1920 a 1945 muchos estudios fueron publicados acerca de los aspectos de la enfermedad y el patógeno (Lyda, 1978). En 2003, esta enfermedad fue el tema del Simposio (Pan American Plant Disease Conference, South Padre Island, Texas,) en EE.UU. Phymatotrichum omnivorum ataca a miles de especies de plantas y es el agente causal de la enfermedad conocida en México como "Pudrición Texana", y en los Estados Unidos como "Root Root Rot" (Gaxiola J. , PERSPECTIVAS DE INVESTIGACIÓN SOBRE Phymatotrichopsis omnivora Y LA ENFERMEDAD QUE CAUSA *, 2007). Hasta los años 60 en los Estados Unidos de América, se consideró a P. omnivorum como el hongo con la más amplia gama de plantas huésped (Kommedahl, T., and Windels, C. Citado por Gaxiola en 2007).
2. Taxonomía de Phymatotrichum omnivorum
Se conoce como pudrición texana a la enfermedad causada por el hongo Phymatotrichum omnívora (Duggar) Reino: Hongo Division: Ascomycota Clase: Pezizomicetes Orden: Pezizales Familia: Rhizinaceae Género: Phymatotrichum Especie: P. Omnivora (Marek, 2009) En 1970 Bloss encontró comparando tres especies de Phymatotrichum que todas producían conidias viables soportado por esterigma y ramas cruciformes distintivas del genero pero solo P omnivorum produce esclerocios (Bloss, H, en 1970. citado por Lyda, S en 1978). A los largo de la historia la clasificación taxonómica de este hongo ha sido muy variada ya que algunos autores en su momento reportaron que Phymatotrichum omnivorum podría ser un oomycete pero también poseía características de un basidiomycete.
Market en la clasificación más reciente del 2009 lo ubica como un Ascomyceto (Agrios, 2004) .En el cuadro 1 se puede observar la filogenética de P. omnivorum
PEZIZOMYCOTINA
PEZIZOMYCETES
Cuadro 1. Colocación filogenética de Phymatotrichum omnivora. El árbol de la izquierda muestra la ubicación de P. omnivora entre las clases de Ascomycota y su relación con otras especies patógenas de plantas, (basadas en Hibbett et al., 2007). El árbol en el derecha muestra la colocación de P. omnivora dentro de la familia Rhizinaceae y su relación con otras familias y géneros patógenos de plantas entre los tres linajes de los Pezizomycetes (basados en (Marek, 2009)
3. Morfología
El hongo produce hifas largas, septadas que poseen algunos núcleos que constituyen un micelio espeso, al entrelazarse forman cordones miceliares Sordariomycetes
• Fusarium-nectrina- Gibberella
• Epichloe festucae
• magnaporthe spp
• verticillium spp
• Glomerella graminicola
• Cryphonectria parasitica
Leotiomycetes
• Blumeria graminis
• Botrynia fuckeliana
• Sclerotinia sclerotiorum
Eurotiomycetes
• Aspergillus spp
Dothideomycetes
• Phaeosphaeria nodorum
• Lepyosphaeria maculans
• Alternaria brassicicola
• Coochiobolus heterostrophus
• Pyeenophora tritici-repentis
• Mycospaerella graminicola
• Mycosphaerella fijensis
• Phymatotrichum omnivorum
Pezizomycetes Ascobolaceae Pezizaceae Morchellaceae Discinaceae Turberaceae Helvellaceae Shumella Sarcostomaceae Chorloactidaceae Pyromelaceae Ascodemidaceae Sarcoscyphaceae Phymatotrichum Psilopezia Rhizina Rhizinaceae Caloscypha Caloscyphaceae
(rizomorfos) que pueden observarse sobre las raíces infestadas; los cordones miceliares o rizomorfos son estructuras de reposo y una de las formas de diseminación más importantes; de éstos cordones se desarrollan hifas en forma de cruceta, las cuales constituyen las características peculiares de identificación del patógeno (Shear, 1925).
En su etapa de micelio estéril las hebras son finas, con ángulos rectos con nodos hinchados de 2 a 4 ramas un nodo generalmente largo, fino y afilado (Shear, 1925). Sus hifas son de color café oscuro y tiene pequeñas ramas las cuales poseen conifioforos que albergan las conidias (Ramirez J. , 2006).
Sus esporas son de color blanco- tostado (Agrios, 2004). El hongo también produce
pequeños y oscuros esclerosios, estos son encontrados en el suelo entre 30-75 cm, y pueden sobrevivir hasta 20 años en el suelo, en contraste en la fase de micelio difícilmente sobrevivirían un año (Streets R, and Bloos H, en 1973. . Citado por GaxIola, J en 2008). Los esclerocios una vez germinados pueden tolerar 500 ppm de varios fungicidas sin afectar su tasa de respiración (Lyda S, D and Burnett E en
1970. citado por Gaxiola en 2008). Asimismo, los esclerocios de P. omnivora son
tolerantes a decenas de fungicidas en concentraciones de 100 a 10 000 ppm y únicamente dos fungicidas mercuriales afectan la sobrevivencia entre 1 y 5 ppm (Hine et al , 1969).
El esclerocio es la fase más tolerante que le permite al hongo sobrevivir; sin embargo, los esclerocios son más susceptibles al ataque de la microbiota nativa del suelo, cuando ésta es favorecida por medio de la adición de carbohidratos solubles y el suelo es saturado con estos (Gaxiola J. , 2008).
3.1 Hifas
Las hifas fértiles constituyen el micelio, este es hialino cuando joven y marrón oscuro al madurar. Se distinguen dos tipos de hifas. 1) Hifas compuestas de largas células, simples o con bifurcaciones en ángulo recto en la hifa lateral y algunas ramificaciones dicotómicas; varían de tamaño, septadas y poseen algunos núcleos. 2) Hifas pequeñas que al unirse forman cordones miceliales (rizomorfos) en las raíces atacadas y cobijando estos rizomorfos; frecuentemente tiene ramas laterales rígidas, aciculares, cruciformes, dispuestas en ángulo recto respecto al tronco principal; aspecto característico a Trichum exponente del género (Colmenares A. , Agricultura , 2016) (figura 1).
3.2 Rizomorfos
Estos están dotados de crecimiento apical y su estructura es compleja, observables a simple vista, y pueden medir alrededor de 150 cm de diámetro. A condiciones desfavorables, permanece en reposo hasta que vuelven las condiciones favorables, tornando de nuevo el crecimiento; rápidamente, por debajo de la superficie del suelo (Colmenares A. , Agricultura , 2016)
3.3 conidioforos
El conidióforo se forma sobre hifas filamentosas, son cortos y gruesos o ramificados, color pálido y de forma esferoides a elípticas, con 20-30 x 15-20 μm de diámetro. (Colmenares A. , Agricultura , 2016) ( Fig 3B)
3.4 conidios
P. omnivorum no tiene estadio sexual conocido, pero ocasionalmente esteras de esporas se forma en la superficie del suelo que producen un gran número de conidios. Estos conidios podrían ser fácilmente ubicados en Campo debido a su ubicación en la dirección del viento, estos conidios no germinan en condiciones de laboratorio y nunca se han observado hacerlo Bajo condiciones naturales (Chitrampalam & Olsen, M, 2014).
Se han considerado que estos conidias son estériles ya que aparentemente no
germina ni causan infección; pero estás se pueden observar porque producen una masa de formaciones costrosas de color blanco sobre la superficie del suelo cerca del hospedante, ( Fig 3D) cuando prevalece un clima caluroso y húmedo. (Ramirez J. , 2006). Después de las lluvias frecuentes y los días nublados es frecuentemente P omnivorum forma conidias estériles de tamaño cercano a 5-μ (Schneiter, 1997). Figura 1.). Hydnum omnivorum: estado Ozonium, mostrando las características y la terminación del
micelio. (a)Bifurcaciones, (b) Angulo recto, ( c) dicotomía, ( d) ramas rigidas, ( e) aciculares. Hyphae x
240. Dibujo. Recuperado de: The life history of the Texas root rot fungus Ozonium omnivorum Shear C.L
Se ha observado que la presencia de esporas es más común en campos con densa vegetación que en cultivos en hilera (Lyda, 1978).
Estas conidias son numerosas, sésiles, unicelulares y nacen sobre esterigmas, del conidióforo son de color blanco a bronceado y de forma globosa a ovoides; también pueden aparecer solitarias, hialinas, forma esferoidal, 3,8-4,5 μm de diámetro (Fig 3A) (Richter, 2007)
Figura 2. Phymatotrichum omnivorum: Estado conidial del hongo. Dibujo. Recuperado de: The life history of the Texas root rot fungus Ozonium omnivorum Shear C.L SHEAR. (1925).
3.5 Esclerocios
P. omnivora se reproduce asexualmente produciendo esclerocios y heces miceliales, y la población resultante se espera que sea clonal con variabilidad limitada (Chitrampalam & Olsen, M, 2014).
La fase esclerotial fue descubierta por King & Lommis en 1929 cuando al cortar una raíz de algodón infectada fue dispuesta sobre una base de vidrio con humedad
adecuada y días después se pudo observar que los filamentos crecían de la base
de la raíz hasta el alimento (King C., Loomis H. en 1929., Rogers C, en 1938. citado por Lyda, S en 1978). El esclerocio está formado por hebras; las células de la hebra, incluyendo la célula central grande y las células hifas más pequeñas, se dividen, crecen, y agrandan los esclerocios, estos primeros son blancos, cambiando a marrón y negro conforme avanza la edad de los mismos (King et al , 1929 citado por Lyda, S en 1978).los esclerocios poseen reservas alimenticias, desarrollada para resistencia a condiciones desfavorables, germina en condiciones favorables, al Figura 3. Morfología y signos de Phymatotrichum omnivorum. (A) cinidias sésiles y unicelulares; (B) conidióforo corto y grueso; (C) crecimiento de hongo en la raíz y base del tallo de mango ( tomado de A. Colmenares. 2016); (D) formación costrosa de color blanco formada por conidias en la superficie del suelo (tomado de S. R. Uppalapati et al, 2010) .
B C D
formarse estos la planta muere, las células se dividen, ensanchan y desarrollan (Colmenares A. , Agricultura , 2016)
Los esclerocios son redondos, de 1 a 2 mm de diámetro ya menudo se agrupan en racimos que alcanzan los 10 mm (Schneiter, 1997). Estas estructuras tienen una forma irregular, que generalmente se ajusta a la forma del espacio en el que se forman (Lyda, 1978). Los esclerocios son encontrados en el suelo entre 30-75 cm, y pueden sobrevivir hasta 20 años en el suelo (Streets R, and Bloos H, en 1973. . Citado por GaxIola, J en 2008). Estos son formado en las raíces de las plantas hospederas, y la formación de esclerocios es favorecido por el agotamiento de nutrientes y la baja humedad del suelo (Srinivansa et al , 2010) Phymatotrichum omnivorum cumula una cantidad considerable de glucógeno en
sus esclerocios (37 % de su peso seco) durante su periodo de dormancia; en la
germinación el hongo utiliza el glucógeno para romper en unidades de glucosa mientras esto se degrada en C02 para la producción de energía, en un estudio
temprano se reportó que las bajas concentraciones de C02 mejoran la utilización
del glucógeno durante la etapa vegetativa de este organismo (Gunasekaran,
1972). En la germinación, la mayor parte del glucógeno en los esclerocios se cataboliza (Ergle en 1948 Citado por Srinivasa en 2010), Y los núcleos parecen dividirse rápidamente y pasar a las células hifas emergiendo de los esclerocios (Hosford y Gries, 1966). (Hosford y Gries en 1966. Citado por Srinivasa en 2010).
Se ha encontrado que la latencia de los esclerocios de P. omnivora puede romperse al entrar en contacto con NaOCl) (Samaniego, G y Rivera, G , 1992) y su destrucción puede inducirse al agregar carbohidratos solubles al suelo como la sacarosa y glucosa (Samaniego, 1994).
Se sabe que los ciclos de humectación y secado del suelo influyen en la supervivencia de los hongos que producen esclerocios; Varios ciclos aceleran la pérdida de viabilidad y rompen la fungistasis del suelo, lo que impide la germinación de los esclerocios (Coley–Smith, J. Citado por Gaxiola J. en 2007). También se ha observado que la posición de los mismos en el suelo, en relación con la planta, también mantiene una relación con el tiempo de infección de plantas y el número de plantas muertas (Gaxiola J. , 2007). Capaz de germinar y el proceso continua mientras la célula siga viable (Lyda, 1978)
5. Hilo de infección
En etapa vegetativa el hongo produce rizomorfos que ramifican mediante el suelo hasta entrar en contacto con las raíces descendentes por debajo de la línea de suelo (Agrios, 2004). O mediante los esclerocios que al germinar producen los cordones miceliales que entrelazan las raíces descendentes y crecen hacia la superficie del suelo ( Craig S & Jason, 2015).
Los hilos abarcan la raíz y crecen hacia la superficie del suelo, inmediatamente por debajo de la superficie el hongo prolifera alrededor del hipocótilo produciendo un crecimiento micelial algodonoso, por debajo de este micelio el hongo segrega enzimas que degradan la pared celular, lo que mata el peridermo permitiendo la colonización de la corteza y el bloqueo de los elementos vasculares hasta taponar los haces vasculares disminuyendo el movimiento del agua hacia la planta, esto Figura 4. (A) Esclerocio de Phymatotrichumm omnivorum húmedo de tamizado de suelo. (B) esclerocio germinado en medio de agar nutritivo; ( C) esclerocios de P. omnivorum en raiz de hospedero. Tomado de Phymatotrichum (cotton) root rot caused by Phymatotrichopsis omnívora: retrospects and prospects. S. R Uppalapati et al. 2010; ( D) esclerocios formados sobre hoja de mango (Mangifera indica ) Tomado de Peach Root Rot- Phymatotrichum omnívora, ( A. Colmenares. 2016) A B C D
provoca el marchitamiento del huésped debido a la extracción de nutrientes y prolonga su nutrición aun después de la muerte del huésped. (Watkins, G. en 1938. Citado por Rothrock et al en 2015), después de la muerte de la planta son formados los esclerocios (Lyda, 1978).
Cabe resaltar que el hongo entra en las raíces como una micorriza pero al retirar las raíces este vuelven a formar micelio cuando se ponen sobre un sustrato adecuado (Lyda, 1978). P. omnívora se propaga de una planta a otra por media de hifas miceliares y a través de dichas hifas o esclerocios transportados por el equipo agrícola y/o trasplantes. (Agrios, G, 1999).
Phymatotrichum omnivorum ha sido encontrado contaminando celulosa, proteínas, almidón y suberina (Gunasekaran, 1972).Autores como Peltier encontraron que el patógeno penetra en algodón y alfalfa a través de las lenticelas o heridas, así como también Watkins observo que el patógeno formaba hifas segmentadas sobre la superficie de la epidermis y las células inmediatamente con el contacto de la hifa empezaban a cambiar de color, así como también el engrosamiento de la célula que desencadena liberación de sustancia del hongo, (Lyda, 1978). Black en 1969 encontró que P. onmivorum produce enzimas pectoliticas in vitro (Black H, 1968). Lyda y Kissel sugirieron que la disponibilidad de sodio era responsable de la distribución localizada de esclerocios dentro de un campo (Lyda, S &. Kissel 1978. citado por Citado por Rothrock, en 2015)
4.1 Ciclo de vida de Phymatotrichum omnivorum
5. Rango de hospederos y distribución
El rango de hospederos de este hongo se ha extendido a 200 especies de plantas dicotiledóneas (Pammel L en 1888. citado por Lyda, S 1978); actualmente el patógeno se encuentra presente en Norte América, Asia, áfrica, América centra, sur América y Europa (cuadro 3), actualmente en América del sur se ha reportado presencia en Venezuela y sin confirmar a la actualidad en porto Alegre, Brasil. colonizacion de la raiz La planta no presenta sintomas parasitismo Las hifas del hongo penetran y colonizan la raiz Diseminacion hifas miceliales y rizomorfos Inoculo primario (Sclerocio) Hifas miceliales en raices de huesped Germinacion de la hifa Apartir de esclerocio (20-30 cm de profundidad) El esclerocio sobrevive en meses de bajas temperaturas y precipitaciones (invierno) Aparición de síntomas y signos Marchitamiento y debilitamiento de la planta Los focos crecen La extensión de la enfermedad se detiene con la aparición de las lluvias Altas temperaturas en el suelo (28°c), Humedad adecuada del suelo La planta aun no presenta síntomas Etapa Conidial (esporas) Después de las lluvias Contacto raíz con raíz Cuadro 2. Ciclo de la enfermedad transmitida por Phymatotrichum omnivorum. Adaptado de Phymatotrichum (cotton) root rot caused by Phymatotrichum omnivora: retrospects and prospects. 2010. (
C. Kernerly)
Su presencia en América del Norte se ha delimitado a la zona sur de Estados Unidos y al Norte de México donde P. omnívora se ha detectado en distintos cultivos principalmente en algodón, pero en frutales como en uva en la costa de Hermosillo, Sonora, mango en Culiacán, Sinaloa,. Así como también en manzano en Arkansas, Oklahoma, Texas, Nuevo México, Utah, Nevada, Arizona (INIFAP, inifap , 2010). En Venezuela se ha reportado en áreas como: Aroa, Calabozo, Jarillo, Col. Tovar, Camtagua, Valle de la pascua, Sucre, El Vigia, El Cambur (Colmenares A. , 2016)
Según Colmenares los frutales susceptibles en los cuales se ha presenciado P.
omnivorum en Venezuela son ( guanábana) Annona muricata, (mango), Mnagifera inidca, ( aguacate) (Persea americana), ( pomarrosa) syzygium jambos), ( naranja), Citrus cinensis ( maracuyá) Passiflora edulis( piña) Ananas comosus ( papaya Carica papaya), ( banano ), Musa paradisiaca,,( melón) Cucumis melo (Colmenares A. , 2016).
Distribución geografía actualizada de Phymatotrichum omnivorum para 2016 Continente Países Distribución Referencia Asia
Irak
Presente
IJOEAR-ISSN (2454-1850) Vol-2-February-2016 África Libia Zimbabwe Bihar Presente Presente Presente
EPPO, 2014
GBIF,2016
GBIF,2016
América central Cuba Presente
GBIF,2016
Europa Great Britain Presente
GBIF,2016
Norte America
USA
Arizona Arkansas California Luisiana Nevada New Mexico Oklahoma Texas Utah México Restringido Presente Presente Presente Presente Presente Presente
Presente Presente Presente Restringida
CMI,1987; IMI,1990; EPPO,2014
CMI,1987; IMI,1990; Street y Bloss, 1973; EPPO,2014 CMI,1987; IMI,1990; Young,1929; EPPO,2014 CMI,1987; IMI,1990; Street y Bloss, 1973; EPPO,2014 Neal, 1947; IMI, 1990; EPPO,2014 CMI,1987; IMI,1990; Street y Bloss, 1973; EPPO,2014 CMI,1987; IMI,1990; Street y Bloss, 1973; EPPO,2014
CMI,1987; IMI,1990; Street y Bloss, 1973; EPPO,2014 CMI,1987; IMI,1990; Street y Bloss, 1973; EPPO,2014 CMI,1987; IMI,1990; Street y Bloss, 1973; EPPO,2014 CMI,1987; IMI,1990; Street y Bloss, 1973; EPPO,2014
Sur America Argentina Brasil Porto Alegre RS Venezuela Sin confirmar Sin confrimar
Presente Restringido
EPPO, 2014
CABI, 2002, EPPO, 2014
CABI, 2002, EPPO, 2014
CMI, 1990; IML, 1990;EPPO,2014
*EPPO: Organización europea y mediterránea para la protección de plantas Cuadro 3. Distribución geografía actualizada de Phymatotrichum omnivorum. Modificado de Peach Root Rot- Phymatotrichopsis omnívorum. (C.M Colmenares, 2016)
Mapa de distribución geográfica de Phymatotrichum omnivorum para 2016
Autores afirman que las monocotiledóneas son inmunes debido a lo fibroso de sus raíces como el maíz, avena y trigo (Pammel L en 1888. citado por Lyda, S 1978). Por otra parte Later en 1932 expreso que la inmunidad de las monocotiledóneas se debe a un aspecto químico, como lo demostró en su experimento en el cual hizo una dilución de jugo de una monotiledonea en el cual se encontró que todas estas plantas producían éter soluble, sustancia capaz de inhibir el crecimiento de hongos (Ezekiel,W & Fudge J. , 1938).
Eaton y Rigler encontraron que inoculando plantas estériles de sorgo estas declinaron rápidamente y quedando marchitas y posteriormente murieron mientras que las plantas no estriles de sorgo también inoculadas presentaron mayor resistencia a la enfermedad; estos autores concluyeron que las microflora de la superficie de las raíces de las monocotiledóneas puede ser la causante de la inmunidad a P. omnivorum (Eaton, F, Rigler, N en 1946. citado por Lyda, S en 1978).
Figura 5. Mapa de ddistribución geografía de Phymatotrichum omnivorum. 2016 Modificado de: EPPO. Disponible en: https://gd.eppo.int/taxon/PHMPOM/distribution
6. Síntomas y signos causados por P. omnivorum
Los hospedantes a los que ataca incluyen muchos árboles frutales, forestales y de sombra, la mayoría de la flores, hortalizas, cultivos mayores tales como el algodón y la alfalfa, arbustos de ornato y muchas malezas.
Los síntomas de la enfermedad son similares en todos los frutales. Las infecciones iniciales tiene lugar mucho antes de la expresión de los síntomas ( Craig S & Jason, 2015). La enfermedad se evidencia en los meses más calurosos del año y los síntomas principales consisten en un amarillamiento tenue seguido por marchites y secamiento repentino del follaje, las hojas se tornan de un color café claro, permaneciendo adheridas a la planta (Fig. 6G) (Agrios, G, 1999). Las hojas marchitas exhiben temperaturas más altas del dosel debido a la interrupción de la transpiración ( Craig S & Jason, 2015). Asimismo, los frutos también llegan a secarse quedando, también, adheridas a la planta (Fig. 6E), sobre las raíces de las plantas afectadas pueden observarse los rizomorfos (cordones miceliales) (Fig. 6C) las raíces afectadas se pudren completamente y se desprenden con facilidad de la corteza al tratar de arrancarlas (Fig. 6A) (Agrios, G, 1999). Las plantas afectadas se observan generalmente en un patrón circular y después de un periodo de alta humedad del suelo, causado por exceso de riego o lluvia, pueden aparecer sobre el suelo, junto a las plantas afectadas, formaciones costrosas de color blanco o café ( Fig. 3D) (Ramirez J. , 2006). Los síntomas observados en los tejidos sobre el suelo se asemejan a otras enfermedades como la marchitez de Verticillium u otros factores como el estrés hídrico, pero esto puede descartarse observando la falta de decoloración de los elementos del xilema ( Craig S & Jason, 2015).
Los signos físicos del hongo consisten en hilos entrelazados de hifas o rizomorfos a lo largo de la raíz pivotante, que es más evidente en o justo debajo de la superficie del suelo ( Fig. 3C), el examen de la raíz revelará una decoloración roja del peridermo, que aumenta de tamaño y se intensifica en color a medida que avanza la enfermedad; ocasionalmente, las esteras de esporas de color amarillo a marrón se pueden ver en la base de las plantas infectadas ( Fig. 6F) ( Craig S & Jason,
2015).
La corteza interna y cambium se torna rojizo y con el tiempo marrón o negro en los arbustos (Fig. 6F) El color rojo es una característica distintiva de PRR y es causado, posiblemente por flobafenos resultante de la oxidación de taninos, color pardo rojizo o antocianina por la acción del ácido oxálico fitotóxico liberado por el hongo o la concentración de proantocianidinas taninos condensados proveniente de la planta (Smith, y Cothren, , 1999)
Se ha visto que en los árboles con Pudrición Texana existe una baja densidad de
raíces y el agua aplicada no es suficiente para las raíces presentes después de los
30 cm; se ha descrito que árboles con un grado medio de la enfermedad tienen 50%
menos raíces ubicadas a partir de los 30 cm de suelo, en comparación con árboles sanos (Samaniego et al , 2001). En arboles de manzano inoculados se observó primeros síntomas de infección nueve semanas después de la inoculación, en la semana doce los arboles empezaron a mostrar síntomas en la raíz, se concluyó que a las quince semanas todos los arboles infectados mostraron síntomas en la raíz de la infección (Wastson et al , 2007)
A B C D E F G H I
7. Ambiente favorable para el desarrollo de la enfermedad
7.1 Ambiente edáfico
El hongo ha sido encontrado en suelos alcalinos (≥70) calcáreos, suelos arcillosos con extensiva capacidad para expandirse y encogerse, con contenido de materia orgánica superior a 4% en suelos vírgenes (Lyda, 1978). Capacidad de intercambio catiónico de 50meq/100g de suelo y una capacidad de retención de humedad cercana al 45% (Hunse, G,H, Templin, E,H en 1956. citado por Stuard en 1978). El hongo tiene mayores posibilidades de sobrevivir cuando crece en suelos arcilloso, pesados y alcalinos y negros los cuales tienen una aireación deficiente (Agrios, G,
1999).
7.2 Temperatura del suelo
P. onmivorum crece más rápidamente a 28°C, el hongo puede crecer y producir esclerios de 15-35° C, pero el máximo de esclerocios fue obtenido a 28° C, Ezekiel propone que el hongo puede crecer en un suelo mientras la temperatura no sea inferior a 23°C (Ezekiel W en 1945. citado por Lyda, S en 1978). El hongo no sobrevive a temperaturas inferiores a punto de congelación durante un periodo considerable de tiempo, de ahí que su distribución geográfica limitada sea el resultado de sus grandes requerimientos de temperatura y humedad (Agrios, G, 1999). Incluso las plantas susceptibles no se ven afectadas durante los meses de invierno (Kenneth T, Donald C. & Gerald D, 1888). Han sido encontradas hifas de P. onmivorum en suelos que han sido limpiados por 5 años, la edad de estas hifas podría no determinarse pero se puede utilizar como base el color oscuro que van tomando con la edad; en Arizona han sido encontrados hifas viables (10-61%) de un verano a otro, la sobrevivencia se puede atribuir a las altas temperaturas que allí se presentan (Gunasekaran, M., 1973).
7.3 Ph del suelo
El hongo podrá desarrollarse y reproducirse siempre que el PH del suelo este cerca o por arriba del valor neutro, no se ha reportado presencia en suelos ácidos ≥ 4 (Agrios, G, 1999). En trabajos de investigación se ha encontrado que el micelio Figura 6. Síntomas Phymatotrichum omnivorum en frutales. (A) árbol de mango (Mangifera indica) derribado por estado avanzado de infección; (B) marchites y secamiento repentino del follaje de mango; (C)
taponamiento de haces vasculares de rama de mango; (G) hojas secas adheridas a árbol de mango Fuente:
M. Pulido. 2017; (D) follaje reducido y clorótico de mandarina (Citrus reticulata); (E) fruto seco adherido de
maracuyá (Passiflora edulis); (F) Color característico de P. omnivorum en (banano) Musa paradisiaca; (H) Muerte parcial de mango. Fuente A. Colmenares. 2016. (I) defoliación en aguacate ( Persesa americana ). Fuente: J. Villapudua. 2010.
de Phymatotrichum omnivora puede crecer en medio de cultivo aceptablemente
ente pH 4 a 8 con un óptimo de 5 (Gunasekaran, M., 1973).
8. Genética de Phymatotrichum omnivorum
Los estudios asociados a la naturaleza genética de P. omnivora reportan la presencia de haploide, diploide, aneuploides y otros raros núcleos poliploides en la multinucleada célula micelial y la migración de estos a través del poro central de la hifa (Fig. 7A) (Hosford, R & Gries, G en 1966. Citado por Colmenares en 2016). Un rasgo característico de P. omnívora es la anastomosis y bulbilosis en sus hifas (Fig. 7B- 7C) (Colmenares A. , 2016).
Se ha reportado que uno, dos o tres núcleos raramente migran hacia la vesícula
para formar conidios o desde la hifa a los conidióforos y de allí a los conidios; lo que podría facilitar aún más el ciclo parasexual, dando lugar a una variabilidad significativa en P. omnívora (Hosford, R & Gries, G en 1966. Citado por Colmenares en 2016). La estructura poblacional, distribución y diversidad genética del hongo son útiles para caracterizar la variabilidad patogénica entre cepas y rasgos complejos (Colmenares A. , 2016).
La forma en la que P. omnivora transmite de generación en generación la información es la que le permite ser exitoso y sobrevivir como especie, al reproducirse eficientemente a lo largo de los tiempos, como consecuencia de estos cambios, el hongo sufre modificaciones y se transforma en otra variante o bien se subdivide en grupo aislado que puede convertirse en cepas nuevas, diferente de la original (Colmenares A. , 2016).
Célula micelial multicleada A
9. Perdidas económicas en cultivos a nivel mundial
9.1 Mango ( Mangifera indica )
Recientemente P. omnivorum se ha reportado afectando al cultivo del mango en el
estado de Sinaloa en los municipios de Culiacán, El Rosario, Mazatlán y concordia
que representa el 84 % de la superficie sembrada en mango en el estado (InfoAgro, 2017). Estimándose su presencia en un 3.3% de los huertos muestreados de 204 arboles ( Miranda & Rico, H) Estimándose la presencia de este hongo en 747.06 hectáreas de las 26950.5
sembradas en Sinaloa (CESAVESIN, 2017), en las cuales su producción anual
asciende a 110889 toneladas (SAGARPA, 2015); se considera que con este índice
de presencia del hongo en estos huertos, las pérdidas anuales alanzarían a
3073.81 toneladas.
En la zona central de Veracruz se producen 100832 toneladas anuales de mango
(SAGARPA, 2015) , y se tiene un índice de presencia de 3.3% del hongo en los
huertos muestreados de 204 arboles ( Miranda & Rico, H). Actualmente se encuentra distribuida la enfermedad en aproximadamente el 22 % de las huertas de mango en la Región de Michoacán ( Miranda & Rico, H), este estado tiene una producción anual de 137394 toneladas (SAGARPA, 2015), este es de los estados más productores de México no solo en mango sino en diversos frutales, al tener un alto grado presencia del hongo en esta zona se afecta considerablemente la producción nacional.
Bulbilo de hifa Hifas del micelio anastomosadas Figura 7.Estructura micelial de Phymatotrichum omnivorum. (A) Célula de micelio muticleada; (B) hifa de micelio anastomosadas; (C) bulbilo de micelio. Fuente A. Colmenares. 2016 B C
9.2 Aguacate ( Persea americana)
Recientemente se ha observado P. omnivorum en cultivos de aguacate en los estados subtropicales de México como son Veracruz, Y Sinaloa (APS, 2001) (Carrizález, C y Olivas, E en 1980. citado por Villapudua, J), los cuales alcanzan una producción junta de 21018 toneladas. (SAGARPA, 2015) En estudios de doctorado se reportó presencia de pudrición texana en Michoacán, siendo esta la zonas más productora de aguacate en México (Fernadez, 2002), ya que aporta cuatro quintas partes del total nacional de la producción, con un total de
1219554 toneladas anuales equivalente a un 84.2 % de la producción total de
aguacate en México (SAGARPA, 2015). La presencia del hongo en esta zona del país indica una alerta fitosanitaria por su nivel de virulencia y por su difícil control, ya que este estado no solo es el de mayor producción sino también el que cuenta con más municipios certificados para exportar a Estados Unidos ( Tacitaro, Uruapan y Salvador Escalante) (Fernadez, 2002).
9.3 Cítricos ( citrus)
Pudrición texana se ha observado afectando naranja (Citrus cinensis ) en Venezuela
y en algunas zonas de centro de México como Tamaulipas y Nuevo León
(Colmenares A. , 2016) En viveros se ha reportado muerte de árboles jóvenes atribuibles a este hongo. Se informado de la infección de plantas de naranja pomelo ( Citrus x paradisi) , lima (
Citrus x aurantifolia) naranja tangelo ( Citrus x tangelo). Se puede usar plantas
como ocra y alfalfa para comprobar la contaminación del terreno (APS, 2002) En la zona de Tamaulipas se producen 596891 toneladas anuales de naranja ubicándose en el tercer lugar en producción en México, por lo que la presencia de este hongo representa un riesgo para la producción citrícola de la región
(SAGARPA, 2015)
El porta injerto de naranjo agrio es considerado como resistente a P. omnivorum, y los arboles sobre este patrón han permanecido sanos, incluso después de cultivados durante años, en sitios en donde el hongo a matado a meloconeros.
(APS, 2002)
9.4 Uva (Vitis vinífera)
Se ha detectado presencia de la enfermedad en uva en la costa de Hermosillo, Sonora, y en la localidad de Luís Moya, Zacatecas, en un 23.6% de los huertos (Carrizález, C y Olivas, E en 1980. citado por Villapudua, J) La Costa de Hermosillo es el principal productor de uva para consumo en fresco en México con una producción anual de 137241 toneladas, este ubicado en Sonora estado de mayor producción que aporta anualmente 3800 millones de pesos (mxn) (SAGARPA, 2015), la presencia del hongo en esta zona representa un riesgo para la producción ya que normalmente aparece en los viñedos en forma de rodéales, las plantas afectadas pueden marchitarse repentinamente y morir a principios y mediados de verano (APS, 2001) Zacatecas es el principal productor de uva para industria (vino) con una producción anual de 44733 toneladas en los cuales se ha detectado presencia del hongo como se mencionó anteriormente (SAGARPA, 2015).
Una alternativa de control es replantar sitios vacíos con plantas injertadas sobre el
patrón Dog Ridge, este patrón tiene un buen vigor y regenera bien las raíces; esta característica aumenta su supervivencia comparada con los cultivos de V. vinífera injertados sobre sus propias raíces (APS, 2001).
9.5 Durazno ( Prunus pérsica)
En Venezuela en la Colonia Tovar-Aragua, el durazno es el principal cultivo, pues se siembra nueve mil hectáreas, con un rendimiento nacional de 59 toneladas por año, con un valor de producción de 633 mil millones de bolívares, destina, sobre todo, 30% al sector industrial y 70% vendedores particulares. Los investigadores del Inia- Ceniap calcularon pérdidas que pudieran estar alrededor de 20 a 30% de la producción anual debido a la secazón del durazno causada por P. omnivorum (Osuna, 2006).
9.6 manzana ( Malus domestica )
En la región manzanera de Canatlán, Durango, se encuentran infestadas 504 hectáreas con pudrición texana (Kenerley, 1994), se debe considerar esto ya que Durango produce anualmente 65615 toneladas de manzana con una participación del 10% en la producción nacional equivalente 732000 dólares (SAGARPA, 2015).
Se ha reportado que en manzana se reduce de manera dramática la población, hasta cerca del 30% de los árboles durante la primavera y verano en un solo año debido a esta enfermedad (Kenerley, 1994)
9.7 Forestales
En México, Pudrición texana es la enfermedad más importante de las raíces del nogal pecanero (Carya illinoinensis ), cuya incidencia puede variar de menos del 3 a más del 25% de nogales y la severidad oscila de síntomas leves (estimación de 90% de follaje afectado) a muerte del árbol (Samaniego et al , 2001). Conviene señalar que en La Laguna- región de Coahuila México, las pérdidas anuales se estimaron en un millón debido a la reducción del rendimiento de nogales afectados por la enfermedad (Samaniego, Ulloa et al 1998; Samaniego, 2007 & Streets y Bloss, 1973). Asimismo, esta enfermedad se ha reportado afectando al cultivo de nogal en el área norte de Coahuila y en la región de Delicias, Chihuahua, con un 5.5% de árboles con síntomas.
En regiones de La Laguna, Coahuila los daños en frutales, principalmente en uva
y nogal han sido severos, reportándose en 1980 que el 96% de los huertos de nogal se encontraban afectados en mayor o menor grado por la enfermedad. Los huertos de nogal más afectados eran los que tenían una edad de 5 a 13 años (Carrizález, C y Olivas, E en 1980. citado por Villapudua, J).
En un estudio realizado en 1995 en nogales cuya edad fluctuaba entre 10 y 48 años se encontró una incidencia de la enfermedad de 10.5 %. Se estima que la pérdida ocasionada por pudrición texana en nogal en la Comarca Lagunera es de 12 millones de pesos anuales (Herrera, 2002) Es de considerar que de las nueces que se producen en México el 97% son de la variedad pecanero cuyos huertos se extienden en 106 mil hectáreas de las cuales Chihuahua es la de mayor producción porque se cosechan 79000 toneladas, seguido por Coahuila con una producción de 14644 toneladas anuales (SAGARPA,
2015)
En teca (Tectona grandis) también se ha presentado este patógeno en la regiones de Campeque, Quintana Roo, Tabasco, Tamulipas, Veracruz y Yucatan así como también en melina (Gmelina arbórea) en Campeche, Tabasco y Veracruz (Cibrial,
2013)
En la región de la Laguna, México las pérdidas estimadas alcanzan un 3% de muertes de árboles de nogal y un 9% de árboles de pacana ( Carya illinoensis ) (Graxiola, 2007).
En estados Unidos las perdidas por pudrición texana están valoradas en más de 40 millones de dólares anuales en cultivos de algodón y alfalfa ( Uppalapat, et al , 2010). National Cotton Council (2016) estima pérdidas de 1-3.5% anual en la producción de algodón en Texas y de 2-6% en Arizona, asimismo, pérdidas
significativas en la producción de manzanas, pimientos chile, uvas, hibiscus, duraznos y nueces, y de aguacates y mangos en México (APS, 2001).
10. Control y Manejo
Para el tratamiento de pudrición texana se han evaluado distintos métodos de manejo como la aplicación de fungicidas, la incorporación al suelo de abonos orgánicos, la rotación de cultivos, la aplicación de fertilizantes en el caso de frutales, la poda en árboles. No obstante ninguno de los métodos tiene efecto cuando la enfermedad se presenta de manera severa, sin embargo en condiciones del suelo y manejo adecuado puede influir en que la enfermedad disminuya su expresión en la plantas (Graciana, F, 2010). Los resultados de experimentos con P. omnívora usando árboles frutales pueden ser confusos cuando se comparan con resultados
de cultivos anuales como algodón, ya que de común se observa que los árboles
frutales manifiestan de manera lenta los síntomas comparados con las plantas de algodón (Wastson et al , 2007) Estudios anteriores han demostrado que las prácticas de labranza profunda llevan a un retraso en el inicio de la enfermedad y una incidencia reducida en comparación con las prácticas convencionales (Ruchs S.and Lyda, S en 1984. Citado por Rothrock,et al en 2015). Se han estudiado varios enfoques, como la labranza profunda, subsolado con dinamita, Inundaciones y barreras radicales, y se ha encontrado que impiden la diseminación de patógeno (Srinivasa et al , 2010)
La rotación de cultivos ha mostrado un efecto en la disminución de la enfermedad en cultivo de algodón cuando se realiza rotaciones como: avena, trigo y pasto así
como también chicharo, maíz y trigo; o col, cebolla, espárragos, espinaca y melón
(Espinosa, 2010). Se tiene reportes de que una manera de detener la diseminación del hongo en el terreno es disponer de hileras de sorgo como barreras radicales (Bates H. & Osborn J, 1961) La densidad también se encuentra relacionada con la incidencia de la enfermedad Koch en 1987, encontró que la Pudrición Texana se incrementa con mayor velocidad entre menor sea la densidad de plantación o la distancia del inóculo. En frutales se ha observado que la poda y la alta fertilización nitrogenada causa almacenamiento de almidón en la raíces lo que haría a las plantas menos susceptibles al patógeno (Lyda, 1978).
Neal en 1933 encontró que el crecimiento micelian fue inhibido por medios líquidos con nitrógeno amoniacal, en comparación en los mismos medios con nitrato, los esclerocios fueron matados por cortas exposiciones (10-20 seg) a vapores de amoniaco. . En algodón la fertilización con nitrógeno (amonio) mostro una disminución en la incidencia de la enfermedad, por otra parte la nutrición con
nitrógeno (nitratos) mostro un aumento en la incidencia de la enfermedad en este cultivo (Espinosa, 2010) El aporte y saturación de materia orgánica en el suelo también ha demostrado ser efectiva ya que al ser liberados los nutrientes del residuo en descomposición estimulan a los esclerocios a germinar, pero sin raíz del huésped para atacar, el hongo muere (Clark, F en 1942. Citado por James, R en 1984) Los esclerocios de patógenos fúngicos se pudren más fácilmente si primero se estimulan a germinar, este proceso, denominado germinación/lisis, funciona con muchos patógenos que infectan las raíces (Baker y Cool, 1974, Papavizas y Lumsden, 1980, Baker, 1981. Citado por Cook, J en 1984) La destrucción de los esclerocios a través de la germinación / lisis es probablemente el mecanismo más importante involucrado en el control de la pudrición de la raíz de Phymatotrichum por enmiendas orgánicas (Clark, E en 1942. Citado por Cook et al en , 2012) En Arizona, los guisantes de papayo ( Pisum satium L.) como estiércol verde proporcionaron
un excelente control de la pudrición de las raíces de Phymatotrichum e incluso hacen posible el cultivo continuo de algodón allí (Streets., R en 1969. Citado por Cook et al en 2012) Cuando la enfermedad se desarrolla en huertas establecidas, se deben aislar los árboles afectados por medio de zanjas de 1.5 a 2.0 metro de profundidad, rellenadas con capas alternas de estiércol-tierra-Azufre y sulfato de amonio en proporción de 3:1:1:1. Además se sugiere recortar la copa del árbol mediante podas (INIFAP,
2015).
Anteriormente, se determinó que los esclerocios de P. omnivora pueden ser destruidos al añadir 1000 a 2000 ppm de glucosa en el suelo, tal vez esas cantidades puedan ser disminuidas en suelos ácidos o acidificando temporalmente. (Samaniego, J, 1994) En huertos en la parte central de Texas se logró identificar que las malezas afectan la tasa de movimiento del patógeno, en estos huertos se encontró una gran presencia de malezas como diente de león ( Taraxacum spp) trébol ( Trifolium spp), cardo ( Salsola spp) (Wolff, 1936).
En un estudio se determinó las condiciones del suelo y manejo de huertas de nogal
pacanero que influyen en el desarrollo de pudrición texana, se encontró que el riego está relacionado con el incremento de la enfermedad, en lotes con más de seis riegos se presentó una disminución en la incidencia de la enfermedad lo que contrasto con lo que recibieron un menor número de riegos; ya que los altos niveles de humedad y baja tensión de oxigeno presentan condiciones desfavorables para que el micelio de P omnivorum logre crecer y reproducirse (Gaxiola et al , 2001).
Bajas concentraciones de carbonatos también se han asociado con baja
incidencia de Pudrición Texana como lo cita Smith and Hallmark, 1987.
Los estudios de campo han examinado diferentes métodos de aplicación y diversos fungicidas que han conducido a un mejor control, y las aplicaciones de propiconazol y triadimenol aplicadas mediante riego por goteo han sido efectivas para el control de la enfermedad en estados iniciales (Adaskaveg, et al , 1999). Estudios más resientes encontraron que el flutriafol, independientemente de la tasa aplicada a través de la cinta de goteo, es más consistente y efectivo que las aplicaciones de drenaje del tallo (Isakeit, 2010).
En mango se han realizado trabajos sobre control químico de la enfermedad; al aplicar 10 gramos de Thiabendazol más 3 gramos de Benomyl, ambos en 5 litros de agua por metro cuadrado. Los resultados indican un control hasta del 50%, por lo tanto se recomienda aplicar directamente a la zona de raíces esta mezcla
(INIFAP, 2015)
En estudios en el 2007 se comprobó que el control de Trichoderma sp sobre la germinación de esclerocios de P. omnivorum no es del todo efectivo ya que se encontró que no todos los esclerocios que fueron invadidos por Trichoderma sp murieron, es decir, los esclerocios muchas veces fueron capaces de germinar y formar cordones miceliares aún después o al mismo tiempo que eran invadidos por Trichoderma sp. (Gaxiola S. , 2007) Samaniego et al en 1989 reportan que Trichoderma harzianum y Trchoderma pseudokoningii lograron inhibir el 100% de crecimiento de micelio y viabilidad de esclerocios de P. omnivorum., así como también identifico que Trichoderma koningii presenta efecto antagónico marcado sobre P. omnivorum. (Cervantes,
2010).
Estudios en pro de buscar detectar a tiempo la presencia de la enfermedad en cultivos se ha implementado métodos como en Texas utilizando la termografía infrarroja, encontrando que cuando las raíces del algodón fueron infectadas por Phymatotrichum omnivorum , Las temperaturas de la hoja aumentaron 3 a 4 ° C por encima de las plantas sanas (Yang, 2005)
Estudios de USDA en 1995 reportaron que hibicus ( Malvavicus conzattii) presenta alta resistencia a P. omnivorum, en campos con alto incidencia del hongo en Texas (Cook, et al , 1995) Corpoica establece una recomendaciones para el control de P. omnivorum de hacerse presente en su cultivos, se recomienda extirpar y destruir las raíces o tocones de donde se va a sembrar los arboles de aguacate y regar con Cal o sulfato de hierro la zona donde se presentaron árboles enfermos, tan pronto como aparezca
una planta enferma se procede hacer un aislamientos con zanjas circulares alrededor de las áreas infectadas (Puertas, 1988)
11. Enfermedad exótica
P. omnivorum está considerado por la FAO como una enfermedad que representa peligro potencial internacional para los bosques de países como Colombia (FAO). En sur América actualmente se encuentra presente en Venezuela y Brasil. P. omnívora está catalogada como una plaga cuarentenaria A1 por la EPPO (European and Mediterranean Plant Protection Organization), entiéndase por esto que no está presente en la subregión andina por lo que debe establecer medidas fitosanitarias para prevenir su introducción y diseminación (Andina, 2000), (OEPP / EPPO, 1979) y también es de Cuarentena para APPPC, IAPSC y CPPC. La posible distribución
para América del sur estaría principalmente influenciada por las altas temperaturas
(mayores de 22 ° C) y la presencia de plantas hospedantes (EPPO, 2011).
12. Situación en Colombia
En el país se considera muy difícil realizar una evaluación del impacto socioeconómico de las pérdidas causadas por las plagas exóticas, entiéndase con esto: hongos, bacterias, virus, nematodos, insectos y malezas (Gomez, 2007). Gómez identifica a Phymatotrichum omnivorum como enfermedad importante no registrada en el cultivo de aguacate en el país pero con amenaza latente ya que de presentarse podría ser muy perjudicial para cultivos frutales como aguacate, mango y cítricos (Gomez, 2007) En Colombia las enfermedades adquiridas a través de la raíz son muy poco estudiadas y el impacto de estas en los cultivos establecidos es prácticamente desconocido; consecuencia de esto se realizan diagnósticos erróneos, los cuales llevan a realizar prácticas inadecuadas de manejo, ocasionando controles errados, costosos y con resultados poco efectivos y eficientes (Gil et al , 2013) P. omnivorum es un patógeno con alta virulencia por lo cual representa un potencial problema para los frutales perennes se estima que la mortandad anual en huertos con esta enfermedad es aproximadamente de 15%. (APS, 2001).
13. Medidas fitosanitarias para la entrada de material vegetal a Colombia
Se hace referencia al Manual de Requisitos para la Introducción a Colombia de material Vegetal y Agentes Biológicos Benéficos para la Agricultura, identificado con el Código No. DDO·DSV-M-592 del ICA, que para los efectos de la presente Resolución se denominará en adelante el Manual, como Norma Reglamentaria de
los Decretos 2375 de 1970 y 2141 de 1992, en lo relacionado con la importación de material vegetal a Colombia (ICA, 1993)
ESPECIE
RP PF CF IF SF
CPPO
CPE
TR Acacia (Acacia spp) X
X
X X
X Alcachofa
(
Cynara scolymus) X
X X
Aralia ( Aralia spp) X
X X X X
Arce o maple ( Arcer spp) X
X X X X
Batata
(
Ipomea batata poir) X
X X
X X
Cedro ( Cedrus spp) X
X X
X Cedro ( Cedrus spp) X
X X
X Clavel
(
Dianthus cariophillus)- X
X X X X
Croto (Codiaeum Variegatum blume )- X
X X X X
Freijoa ( Acca sellowiana) X
X X
X X
Liatris (Liatris spp) X
X X X X
Liquidambar (Liquilambar stiraciflua ) X
X X X X
Mango * (Mangifera indica) X X X X
X X
Manzano
(
Pyrus malus) X X X X
X X
Pera ( Pyrus communis ) X X X X
X X
Uva
(
Vitis vinífera ) X X X X
X X
RP: Requisito previo de importación (zona libre de Phymatotrichum omnivorum ) PF: permiso fitosanitario de importación por parte del gobierno Colombiano CF: certificado fitosanitario por parte del país exportador (vigencia 10 días) IF: Inspección fitosanitaria al material vegetal SF: Seguimiento fitosanitario al material vegetal CPPO: Certificación Previo en el país de origen CPE: Cuarentena de post entrada Cuadro 4. Medidas fitosanitarias para la entrada de material vegetativo a Colombia. Adaptado de requisitos para la introducción a Colombia de materiales vegetal y agentes biológicos benéficos para la agricultura. Fuente: ICA. 1993.
TR: Tratamiento al material vegeta *: El importador debe estar registrado en el ICA como re material vegetal de frutales para siembra
Para el ingreso al país de material vegetal según el Decretos 2375 de 1970 y 2141 de 1992 se establecen algunas especies (cuadro 4.) las cuales pueden ser hospederas de P. omnivorum por lo tanto debe pasar por unas normas fitosanitarias de importación; entre las cuales están:
Requisito previo: Condición indispensable que debe cumplir el material vegetal para poder ingresar a Colombia. Las certificaciones de constancia de R.P. tendrán una validez de un año (ICA, 1993).
Permiso fitosanitario: Documento oficial expedido por personal autorizado de la División de Sanidad Vegetal del Instituto Colombiano Agropecuario, lCA, mediante el cual se autoriza dentro del marco de requisitos fitosanitarios establecidos, la introducción de material vegetal al país (ICA, 1993).
Certificado fitosanitario: Documento oficial expedido por la autoridad de Sanidad Vegetal competente del país exportador, mediante el cual se certifica que el material que ampara, cumple con los requisitos fitosanitarios establecidos en la Convención Internacional de Protección Fitosanitaria y se ajusta a las exigencias del país importador (ICA, 1993).
Inspección fitosanitaria: Examen visual oficial de plantas o productos reglamentados para determinar si existen plagas determinadas específicamente y si se cumple con las reglamentaciones fitosanitarias exigida (ICA, 1993). Seguimiento fitosanitario: Observación posterior a la entrada, a la que son sometidos los materiales vegetales en sus sitios de almacenamiento ó en su crecimiento vegetativo en 105 lugares de siembra, con la finalidad de detectar plagas ó enfermedades que pudiesen afectarlos (ICA, 1993). Certificación previa en el país de origen : Constatación previa a la importación en el país de origen del cumplimiento de los requisitos exigidos, realizada por la División de Sanidad Vegetal del lCA en forma directa o a través de las autoridades fitosanitarias del país de origen (ICA, 1993).
Cuarentena de post entrada: se dispone el material vegetal con la finalidad de aislarlo y tomar las medidas sanitarias necesarias para prevenir o erradicar organismos causantes de problemas fitosanitarios (ICA, 1993). Tratamiento: Acción sanitaria preventiva o curativa que se aplica a un determinado material vegetal (ICA, 1993).
En el listado de estas especies en su gran mayoría se encuentran forestales, ornamentales, plantas de jardín, arvenses y frutales, entre los frutales podemos encontrar mango, manzana, pera, freijoa y uva.
Se debe tener en cuenta los países donde hace presencia esta enfermedad para evitar la importación de material vegetal de estos; ya que de importar algún tipo de material que no esté contemplado en el decreto anteriormente mencionado, y este se encuentre afectado, el país podría estar expuesto a una gran problemática fitosanitaria.
13.1 probabilidad de ingreso de Phymatotrichum omnivorum a Colombia
En Colombia la norma reglamentaria para la importación de material vegetal de aguacate no prohíbe la importación de material propagativo en zonas donde hay presencia de Phymatotrichum omnivorum, siendo el aguacate unos de los frutales de mayor susceptibilidad a la enfermedad; esto genera un riesgo eminente de la entrada del patógeno al país. (ICA, 1993) Según la norma colombiana de importación de material vegetal para aguacate se
permite la importación de plantas, material de propagación vegetativa, cultivo de
tejidos in vitro y frutos secos para los cuales se deben cumplir los requisitos anteriormente mencionados, para material de propagación vegetativa se debe cumplir con el requisito previo de provenir de cultivo de tejidos lo que garantiza el óptimo estado fitosanitario del material, pero por otra parte para plantas, frutos secos la norma no contempla la importación de material de zonas con presencia de P. omnivorum lo que significa una falencia en las normas de importación. Actualmente en el país vecino de Venezuela se reporta la presencia de P. omnivorum, este país tiene frontera con Colombia en las zonas de Paraguachon en la Guajira, Cúcuta, Arauca y el puerto fluvial de Puerto Carreño (ICA, 2011), por los cuales se puede dar ingreso al país del patógeno en plantas, raíces de plantas, suelo, maquinaria, u otros medios de dispersión del inoculo; se debe considerar la situación política y social actual de este país por la cual la migración de personas hacia Colombia se ha incrementado sustancialmente de manera ilegal sin pasar por los puntos de control fronterizo por lo cual se puede realizar introducción de material vegetal contaminado al país. Se recomienda fijar atención a este punto de frontera ya que es la zona más vulnerable y propensa a que Phymatotrichum omnivorum ingrese a Colombia.
Un factor en contra de la posible identificación de plantas infectadas es la
asintomatologia de estas, se reporta que los síntomas de pudrición texana se
expresan tiempo después de la infección, por lo que pueden pasar plantas aparentemente sanas pero infectadas o con inoculo, por lo que es una limitante para la identificaron temprana de la enfermedad y una limitante para los puntos de control fronterizo.
14. Estimación de daño y pérdidas en Colombia
Siendo México un país donde se reporta la presencia del hongo causando daño en plantaciones comerciales y al contar con condiciones geográficas y climáticas similares a las de Colombia, se realiza un análisis basados en las zonas donde se ha presentado la enfermedad de pudrición texana en este país, para poder estimar las zonas de Colombia más propensa a desarrollar la enfermedad en dos principales cultivos de importancia económica en el país como lo son aguacate y mango.
14.1 Aguacate
Se ha reportado presencia en el estado de Michoacán siendo este el mayor productor de aguacate de México con 1.20000 hectáreas de cultivo (Guarin, 2017) equivalentes
a una producción de 1.219554 toneladas anuales (SAGARPA, 2015).
En los lugares donde se tiene la presencia de la enfermedad como en los estados
y Michoacán y Sinaloa se han observado factores climáticos comunes de los dos
lugares que pueden influenciar en el desarrollo de la enfermedad y su daño al cultivo, estos factores climáticos son: (A) suelos con pH por encima de 4.0, ( B) temperaturas superiores a 23° C por mínimo 4 meses,(C) temperaturas superiores a los 15 °C durante todo el año, (D) precipitaciones promedio de máximo 170 mm/
mes y (E) la presencia de cultivos que son hospederos en la zona, así como los
días nublados y lluvias frecuentes que favorecen el desarrollo del hongo. El autor considera que la temperatura es el factor predomínate sobre el desarrollo de la enfermedad, cuando priman las altas temperaturas por largos periodos de tiempo, en las zonas donde se ha observado como Michoacán son comunes las temperaturas promedio anuales de 22.2 °C, teniendo como extremos temperaturas mínimas anuales de 15 °C y de 29.6 °C. Los climas que predominan son: cálido subhúmedo con lluvias en verano, con un régimen de lluvias monomodal entre junioseptiembre con una media de 850 mm anuales (Vargar et al , 2015), en Sinaloa está clasificada como clima de estepa local por lo que las altas temperaturas priman todo el año, y su precipitación es baja con 668 mm/año.
Teniendo en cuenta el triángulo de la enfermedad los factores determinantes para
favorecer la expresión de la enfermedad en una región o lugar determinado son
los anteriormente mencionados y el agente patógeno que para Colombia actualmente no se encuentra presente. Pero es de considerar que se tiene presencia de los dos componentes: ambiente favorable, y huésped (Fig. 8)
Teniendo en cuenta lo expuesto por el autor anteriormente se realizó una estimación de las posibles zonas que estarían afectadas en Colombia de llegar P. omnivorum al país en zonas productoras de aguacate.
14.1.1Tolima El departamento se encuentra entre 400 metros de altitud en la zona plana y 5.400 metros en los nevados de Tolima y Ruiz, en la cordillera Central que le corresponde. Para la parte plana del departamento donde se ubican los principales municipios
(MADR, FNFH, SAG , 2006).
Para el 2014 el departamento del Tolima contaba con 10,999 hectáreas sembradas de aguacate con una participación del 22.4% de la producción de nacional total (Minagricultura,
2014),
con las condiciones ambientales mencionadas anteriormente se prevé que este departamento pueda verse afectado si la enfermedad llegase a desarrollarse, siendo los municipios mayormente productores lo más afectado.
Para realizar la estimación de probabilidad de desarrollo de la enfermedad en aguacate y mango en Colombia se tuvo en cuenta el estudio publicado por The
Amerycan Phytopathological Society que establece que la mortalidad anual en
huertos afectado por P. omivorum es del 15%; es decir en huertos donde se hace
presente y se desarrolla la enfermedad mueren el 15 % de la población total afectada, es de tener en cuenta que debido a la complejidad para tratar el hongo, las plantas que son infectadas mueren en pocos periodos de tiempo en su totalidad. Para fresno se prevé una probabilidad de desarrollo de la enfermedad baja debido a que no presenta altas temperaturas por encima de los 23°C durante todo el año
CONDICIONES CLIMATICAS
FAVORABLES
HUESPED SUSEPTIBLE
AGUACATE - MANGO
ENFERMEDAD
PRESENCIA DEL PATOGENO
Phymatotrichum omnivorum Figura 8 Triangulo de la enfermedad de Phymatotrichum omnivorum. Fuente: el autor, 2017
y su precipitación es alta, lo que sería una limitante para el desarrollo del hongo, por otra parte para San Sebastián de Mariquita debido a sus condiciones climáticas mucho más favorables para el hongo se prevé una probabilidad media principalmente porque este municipio mantiene altas temperaturas por encima de los 25°C. (Anexo 1) Partiendo de una densidad de siembra de 144 plantas/ Ha (8m*10m) con rendimiento anual de 8 toneladas* ha con un índice de mortalidad de 15% se prevén pérdidas de 1166 kilogramos/ hectárea/ año para San Sebastián de mariquita (ver fórmula 1.)
144 𝑝𝑙𝑎𝑛𝑡𝑎𝑠∗8000𝑘𝑔 = 55,55
𝑘𝑔 𝑝𝑙𝑎𝑛𝑡𝑎
144 𝑝𝑙𝑎𝑛𝑡𝑎𝑠∗15% 100 % = 21 𝑝𝑙𝑎𝑛𝑡𝑎𝑠
ℎ𝑎
21 𝑝𝑙𝑎𝑛𝑡𝑎𝑠∗55,55𝑘𝑔 = 1166𝑘𝑔
1kg= $1900 Fuente: (DANE, 2016), (CORABASTOS, 2017), (Minagricultura, 2014), (IDEAM, 2013), (Gispert, 2004)
A precios de mercado las pérdidas en el municipio de Mariquita equivaldrían a un
valor $ 2.215000, ya que se estarían cosechando 1166 kilos menos en esta región por causa de esta enfermedad. Para Alvarado Tolima se calculan pérdidas por valor de $ 2.631000, estas pérdidas son elevadas debido a los altos rendimientos de este municipio, Falan es un municipio con rendimientos de 10 T/Ha para el cual se estimó una probabilidad media de desarrollo de la enfermedad lo que tendría una perdidas aproximadas de 1450 kg por valor con precios de mercado de $2.755000.
14.1.2 Caldas
Para el 2014 el departamento de caldas contaba con 7569 ha sembradas de aguacate con una participación nacional de 15.4% (Minagricultura, 2014). De sus seis municipios mayormente productores se estima que tres de ellos tendrían una
probabilidad media de desarrollo de la enfermedad (Anexo 1), el en municipio de
Chinchiná debido a sus bajas precipitaciones y temperaturas medias altas se prevé que le enfermedad tenga amplio desarrollo con pérdidas cercanas a los 1450 kg/ha lo que representa un 14% de la totalidad del rendimiento. Para Risaralda, caldas con un rendimiento actual de 10 t/ha se estiman pérdidas por valor de $ 2.755000 a causa de P. omnovorum. El municipio de palestina posee el mayor rendimiento Fórmula 1. Estimado de pérdidas en aguacate por presencia de P. omnivorum. Adaptado de: Boletín mensual de insumos y factores asociados a la producción agropecuaria. DANE, 2016. Fuente: el autor, 2017
de departamento con 13 ton/ha para lo cual pudrición texana representa un potencial riesgo para la productividad del departamento, debido a las bajas precipitaciones y altas temperaturas constantes se estima una probabilidad media de desarrollo de la enfermedad con pérdidas cercana a 1825 kg/ha lo que equivale a una 18,25% del rendimiento total por hectárea.
14.1.3 Antioquia
El departamento de Antioquia tiene una participación de 15,1% en la producción nacional total, con 7416 hectáreas sembradas para el 2014 (Minagricultura, 2014), los principales municipios productores son Sonson, Santa Bárbara, Guarne, El Retiro, Carmen de Viboral y Abejorral para la estimación realizada en el presente trabajo los municipios con probabilidad de desarrollo de la enfermedad son Santa Bárbara con una alta probabilidad debido a sus constantes temperaturas altas por encima de los 25° C y su baja precipitación promedio anual que allí se presenta, esto es alarmante debido a que se prevén perdidas altas por aproximadamente 1,16 Toneladas por hectárea lo que representa un 11% de la producción total de este municipio. Para Carmen de Viboral se estimó una probabilidad de desarrollo media de la enfermedad con pérdidas de hasta de 11% de la producción total del municipio, para Abejorral se prevén pérdidas por 1385 kg/ha lo que equivale a precios de mercado a $ 2.631500 ya que para el municipio se estimó una probabilidad media de desarrollo de la enfermedad a pesar de las bajas de las bajas temperaturas que allí predominan (Anexo 1).
14.1.4 Santander
Con 4093 hectáreas sembradas en aguacate Santander participa con un 8,3% de la producción total nacional (Minagricultura, 2014), este es el departamento para el que se prevén mayor impacto de la enfermedad debido a sus condiciones climáticas favorables para el desarrollo del hongo, en el municipio de Carmen de Chucuri se estima una probabilidad media debido a sus constantes altas temperaturas y bajamedia precipitación, teniendo en cuenta que actualmente los rendimientos son bajos esto ocasionaría que le rendimiento bajara en un 5% aproximadamente. Para Rionegro se estima una alta probabilidad de desarrollo de la enfermedad en este municipio son constantes las altas temperaturas y las bajas precipitaciones durante todo el año, lo que ocasiona que sea una zona muy seca, de estar presente la pudrición texana se tendrían pérdidas por 1300 kg/ha a precios de mercado de $2.470000. Para Landázuri y San Vicente de Chucuri se estimó una probabilidad
media, debido a que los dos municipios tiene el mismo rendimiento se prevén pérdidas por $1.938000 para cada uno. (Anexo 1)
14.1.5 Bolívar
Bolívar tiene una participación de 7.5% en la producción nacional total con 3670 hectáreas sembradas en aguacate (Minagricultura, 2014), El Carmen de Bolívar y San Jacinto son los municipios productores, esta región de Colombia se caracteriza por presentar altas temperaturas durante todo el año y su precipitación es de la más bajas de todo el país, por ello estos dos municipios presentan una alta probabilidad de desarrollo de pudrición texana. El Carmen de Bolívar tiene un rendimiento de 10 to/ha en base a esto se estiman una pérdidas de 1,45 to/ha que a precios de mercado esto equivalen a $ 2.770000 lo cual es significativo para el rendimiento del municipio, San Jacinto tiene rendimientos altos y de presentarse la enfermedad
su rendimiento se disminuiría en 16,7% lo que equivale a precios de mercado a $
3.186000, este municipio de Colombia tendría mayores probabilidades por encima del resto debido a que posee régimen de lluvias monomodal que es una característica de las zonas donde se ha presentado en México esta enfermedad (Anexo 1).
14.1.6 Valle del cauca
Este departamento aporta el 4,1% de la producción total nacional de aguacate con
2017 hectáreas sembradas (Minagricultura, 2014), Sevilla es el municipio de
Colombia con mayor rendimiento en producción de aguacate, su rendimiento es de
30 to/ha por lo cual es de extrema gravedad que presente probabilidad media de
presenta pudrición texana según lo estimado en este trabajo; se prevén perdidas económicas para este municipio por valor de $ 8.310000 equivalente a un 43% menos. Para Argelia la probabilidad también es media debido a bajas precipitaciones y temperaturas medias por encima de 20° C, por ello las perdidas serian de 1,89 to/ha a precios de mercado se estima de $ 3.600000 (Anexo 1).
14.1.7 Cesar
Los municipios de la Paz y Valledupar son productores de aguacate en este departamento el cual participa con un 5,2 % de la producción nacional (Minagricultura, 2014), por las condiciones climáticas de la región, donde es característico el clima seco y árido, con altas temperaturas y bajas casi mínimas precipitaciones presenta un ambiente propicio para el desarrollo del hongo. Para La Paz y Valledupar se estiman perdidas por $1.660000 para cada una respectivamente. Es de resaltar que el municipio de La Paz cuenta con régimen de
lluvias monomodal lo que es una característica en común con las zonas donde se ha presentado el hongo en México y podría ser un factor que favorece el desarrollo del mismo. (Anexo 1) Con base en la figura 9 se puede concluir que las zonas más susceptibles al desarrollo de pudrición texana se encuentran en la zona caribe en los municipios de Cesar y Bolívar, aun así existe probabilidad de baja-media en los demás departamentos productores de aguacate.
14.2 Mango
Según lo reportado anteriormente se ha documentado presencia de P. omivorum en
el estado de Sinaloa en los municipios de Culiacán, El Rosario, Mazatlán y
concordia, este estado tiene una producción de 110889 toneladas anuales. En el estado de Veracruz se producen 100832 toneladas anuales de mango. Otro estado donde se ha presentado presencia de la enfermedad es en el estado de Michoacán que anualmente produce 137394 toneladas de mango (SAGARPA, 2015). Es de tener en cuenta que las zonas donde se ha presentado Pymatotrichum omnivorum tanto en aguacate como en mango son las mismas, por tanto presentan las mismas características climáticas que favorecen el desarrollo del hongo mencionadas anteriormente.
Para la estimación de zonas productoras en Colombia de mango que podrían verse afectadas por este hongo se basó de las siguientes variables climáticas: (A) suelos con pH por encima de 4.0, ( B) temperaturas superiores a 23° C por mínimo 4 meses,(C) temperaturas superiores a los 15 °C durante todo el año, (D) precipitaciones promedio de máximo 170 mm/ mes y (E) la presencia de cultivos que son hospederos en la zona, así como los días nublados y lluvias frecuentes que favorecen el desarrollo del hongo.
Teniendo en cuenta el triángulo de la enfermedad ilustrado en la figura 8 se establece que para que se desarrolle la enfermedad en mango se requieren las mismas condiciones ambientales que en aguacate, así como también el mismo agente causal que actualmente en Colombia no se encuentra presente, por ellos se tienen dos componentes del triángulos de la enfermedad (ambiente, hospedero) favorables para el desarrollo de pudrición texana (figura 8). Teniendo en cuenta lo expuesto por el autor anteriormente se realizó una estimación de las posibles zonas que estarían afectadas en Colombia de llegar P. omnivorum al país en zonas productoras de mango Para realizar la estimación de probabilidad de desarrollo de la enfermedad se basó
en The Amerycan Phytopathological Society que establece que la mortalidad anual
en huertos afectado por P. omivorum es del 15%.
14.2.1 Cundinamarca
Cundinamarca es el mayor productor de mango en Colombia, cuenta con una participación de 31,9% de la producción total nacional con 9930 hectáreas sembradas (Minagricultura, 2014); cuenta con 10 municipios ubicados entre los 31 principales productores según el censo nacional agropecuario, para la estimación realizada en el presente trabajo se encontró que los diez municipios productores presentan probabilidad de media-alta de desarrollar la enfermedad (Anexo 2) Se hallaron las perdidas en base a lo ilustrado en la figura 1, con precio de mercado de $ 1800 kilogramo de mango. Anapoima tiene una alta probabilidad de desarrollo de pudrición texana y se prevén pérdidas de 2060 kg/ha esto a precios de mercado representa $ 3.700000, esto debido a los altos rendimientos del municipio de 14,13 to/ha. La Mesa tiene condiciones de temperaturas aptas para el desarrollo del hongo pero con altas precipitaciones por lo que se estimó una probabilidad media, con pérdidas cercanas a los $ 3.133000 por hectárea.
Para el municipio de Tocaima se estimó una alta probabilidad debido a que esta zona cuenta con altas temperaturas durante todo el año y su precipitación es baja, de desarrollarse la enfermedad se alcanzarían perdidas por un 14.58% de la producción total por hectárea. Las temperaturas en Mesitas del Colegio no se encuentran por encima de los 23°C al menos durante cuatro meses que se establece que es un parámetro que favorece el desarrollo del hongo, pero se estimó una probabilidad media con pérdidas de 1083 to/ha .
El municipio de Cachipay cuenta con un rendimiento de 6 to/ha y se estima una probabilidad media lo que puede causar pérdidas por $ 1.524000. Para los
municipios de Apulo y Quipile con probabilidad alta y media respectivamente y
rendimiento altos de 12 to/ha de presentarse la enfermedad se podrían llegar a tener pérdidas por $ 3.133000 en cada zona respectivamente obteniendo un 29% menos de la producción actual.
Para Viota se estiman probabilidad alta debido a que presenta altas temperaturas por encima de los 23°C y bajas precipitaciones, por lo que representa un ambiente propicio para el desarrollo del hongo, de ser así el rendimiento disminuiría en 654 kilogramos menos aproximadamente. El municipio de Tena tiene rendimiento muy alto de 11,80 to/ha y con una estimación de pérdida de 15% a precios de mercado valorados en $ 3.096000. Para Anolaima se estima una baja de rendimiento de 14.80% de ser afectados los cultivos por P. omnivorum.
14.2.2 Tolima
El departamento tiene una participación de 20,1% de la producción nacional total con 6529 hectáreas (Minagricultura, 2014), donde sus principales municipios productores son: Espinal Guamo, San Luis y Coello, para todos se estimó una
probabilidad alta de desarrollar la enfermedad, lo que se considera una alerta ya que estos municipios cuentan con las condiciones idóneas para el cultivo de mango y sus rendimientos son de los más altos del país. Es de tener en cuenta que este departamento es el principal productor de aguacate como se mencionó anteriormente hay probabilidad alta de desarrollo de la enfermedad, lo que ocasionaría un foco de infección debido a alto número de hospederos presentes (Anexo 2) Espinal es el municipio de mayor producción de mango en Colombia ya que cuenta con un área de 3550 hectáreas sembradas, por lo cual pudrición texana podría traer perdidas avaluadas en $ 3.148000 por hectárea. El Guamo ocupa el cuarto lugar en producción nacional de mango con rendimientos de hasta 22 to/ha, P. omnivorum podría ocasionar pérdidas por 3,20 to/ha de presentarse la enfermedad en esta zona, al tener rendimientos tan altos este departamento es vulnerable a la presencia de la enfermedad, ya que a mayores rendimientos, mayores pérdidas. San Luis es el municipio con los rendimientos más altos en producción de mango en Colombia, con 28,44 to/ha , las condiciones idóneas para el cultivo de mango allí también son condiciones idóneas para el desarrollo de pudrición texana, se estiman perdidas cercana a $ 7.464600 por hectárea. El municipio de Coello podría presentar pérdidas de 2041 kg/ha de verse afectado por P.omnivorum.
14.2.3 Antioquia
Antioquia ocupa el tercer lugar en producción de mango con 2775 hectáreas sembradas que tienen una participación de 8,9% de la producción nacional principalmente con dos municipios productores (Minagricultura, 2014). El municipio de Santa Bárbara se encuentra como uno de los principales productores de aguacate y mango, se estima una alta probabilidad de desarrollar la enfermedad en ambos cultivos por lo que se cataloga como uno de los municipios más vulnerables a este patógeno, en mango se estiman pérdidas por 792 kg/ha. En Betulia las temperaturas constantemente no suben de 23°C lo que implica una limitante en el desarrollo del hongo, pero aun así se estimó una probabilidad media de desarrollo con estimación de pérdidas de 14,57% del rendimiento total actual (Anexo 2)
14.2.4 Magdalena
Este departamento tiene 2575 hectáreas sembradas en mango y tiene una participación de 8,3% en la producción nacional (Minagricultura, 2014), cuatro municipios son los principales productores para los cuales se estimó una alta probabilidad de presentarse la enfermedad debido a que en la zona son constantes
las altas temperaturas y las bajas precipitaciones generan un ambiente propicio para el desarrollo del hongo como se ha observado en países donde este se encuentra presente( Anexo 2) Ciénaga cuenta con un régimen de lluvias monomodal lo que incrementa las condiciones propicias para P. omnivorum, este municipio cuenta con un rendimiento de 10 to/ha para lo cual se estiman perdidas por $ 2.624000. Santa Marta tiene rendimientos altos en producción de mango aproximadamente de 12 to/ha se considera que pudrición texana podría ocasionar perdidas por $ 3.1480000. El municipio de Sitionuevo posee un régimen de lluvias monomodal característico de las regiones donde hay presencia de la enfermedad por lo que se determina como zona de vulnerabilidad, al estimar la perdidas están podrían alcanzar los 1749 kg/ha, Así como para la Zona Bananera.
14.2.5 Córdoba
Este departamento cuenta con una participación del 7 % en la producción nacional (Minagricultura, 2014), cuenta con tres municipios principalmente productores para los cuales se estiman probabilidades altas de presencia de la enfermedad debido al clima predominantemente seco de esta región (Anexo 2) San Carlos cuenta con los rendimientos en mango más altos de todo el país, con hasta 30 to/ha lo que lo hace vulnerable a la presencia de este hongo, ya que al tener grandes rendimientos las afectaciones pueden ser mayores, se estiman perdidas por hasta 4,37 to/ha en este municipio. San Antero podría tener pérdidas por valor de $ 3.936000 así como para Montería se prevén pérdidas por 1414 kg/ha aprecios de mercado $ 2.545000
14.2.6 Atlántico
El departamento de Atlántico cuenta con 2126 hectáreas sembradas en mango las cuales aportan el 6,8% de la producción total nacional (Minagricultura, 2014), Malambo y Santo Tomas son los principales municipios productores para los cuales se prevén altas probabilidad de desarrollo de la enfermedad debido a las altas temperaturas y sus regímenes de lluvia monomodal ( Anexo 2) Para Malambo se prevén perdidas por un 14.6 % del rendimiento total de este municipio con valor de $ 3.600000, para el municipio de Santo Tomas con rendimientos promedio de 20 to/ha se estimaron perdidas por aproximadamente
2916 kg/ha. Es de tener en cuenta que para esta región de Colombia los
rendimientos en mango son altos lo que un problema fitosanitario podría afectar severamente la producción.
14.2.7 Bolívar
El departamento de Bolívar tiene un área sembrada de 1890 hectáreas en mango con una participación de 6,1% del total de la producción (Minagricultura, 2014), sus
dos principales municipios productores son: Villa nueva y Santa Catalina para los
cuales se estimó una probabilidad alta de que pudrición texana se llegase a presentar (Anexo 2)
Villa nueva y Santa Catalina tienen rendimientos de 18 to/ha lo que los hace uno
de los municipios más productores, de hacerse presente la enfermedad se calculan pérdidas por 2,65 to/ha menos del rendimiento actual lo que representa el 14,62% del rendimiento por hectárea.
14.2.8 Cesar
Este departamento tiene una participación del 3 % en la producción total de mango en el país (Minagricultura, 2014). Agustín Codazzi tiene una alta probabilidad de desarrollarse la enfermedad de hacerse presente le hongo en el país, con ello se estiman pérdidas por 1458 kg/ha. Valledupar también se encuentra entre los primero
30 productores de aguacate en Colombia por ello que tenga una alta probabilidad
de desarrollo en la enfermedad también en mango pone este municipio como vulnerable ante el posible problema fitosanitario (Anexo 2)
En la figura 10 se puede observar la probabilidad de la enfermedad en las distintas zonas productoras de mango en Colombia se puede concluir con este mapa que las todas las zonas donde se produce mango en el país son susceptibles a la llegada y desarrollo de pudrición texana esto favorecido por las predominancia del clima caluroso en estas zona productoras como ya se mencionó anteriormente.
Probabilidad de desarrollo de Phymatorichum omnivorum en regiones productoras de aguacate en Colombia
Figura 9. Mapa de probabilidad de desarrollo de P. omnovorum en zonas productoras de aguacate en Colombia. Fuente: autor, 2017 Probabilidad de P. omnivorum
Baja
Media
Alta
Probabilidad de desarrollo de Phymatorichum omnivorum en regiones productoras de mango en Colombia
Figura 10. Mapa de probabilidad de desarrollo de P. omnovorum en zonas productoras de mango en Colombia. Fuente: autor, 2017 Probabilidad de P. omnivorum
Baja
Media
Alta
15. conclusiones
Actualmente no hay reportes de la presencia de Phymatotrichum omnivorum en los suelos de Colombia pero de llegar a presentarse la enfermedad causaría grandes daños económicos en las zonas productoras de frutales, ya que las condiciones ambientales en las zonas productoras del país favorecen el desarrollo de pudrición texana.
En Colombia P. omnivorum podría causar grandes pérdidas en todas las zonas productoras de mango y aguacate. Los departamentos más afectados y con mayores pérdidas económicas en aguacate serian Bolívar, Cesar y Santander ya que se calcula una probabilidad de desarrollo de la enfermedad de media- alta; para las zonas productoras de mango se prevén perdidas en todos los departamentos pero especialmente en Magdalena, Córdoba y Tolima.
De llegar a presentarse P. omnivorum en zonas productoras de mango y aguacate
se calculan perdidas por un 15% del ingreso neto total por hectárea; siendo las zona productoras de mango las más severamente afectadas.
16. Recomendaciones
Prohibir y controlar la importación de todo tipo de material vegetal de aguacate y muestras de suelo de países con presencia de Phymatotrichum omnivorum a Colombia.
Reforzar el control fitosanitario en las fronteras en especial la de Colombia con Venezuela ya que por allí es el punto más susceptible de estrada del patógeno al país.
El aporte y saturación de materia orgánica en el suelo es efectiva por medio del proceso de germinación/lisis contra la enfermedad en estados iniciales. Trichoderma harzianum y trichoderma pseudokoningii logran inhibir un 100% el crecimiento del micelio y viabilidad de esclerocios de P. omnivorum Realizar rotación de cultivos con monocotiledóneas para romper el ciclo del hongo de estar presente en el suelo así como también para que los esclerocios pierdan su viabilidad.
17. Anexos
Anexo 1. Autor, 2017. Probabilidad de desarrollo de la enfermedad Phymatortrichumn omnivorum en zonas productoras de aguacate en Colombia. Fuentes: (DANE, 2016), (CORABASTOS, 2017), (Minagricultura, 2014), (IDEAM, 2013), (Gispert, 2004). Bogotá
Departamento Municipios productores de aguacate en Colombia Temperatura Promedio anual Precipitación promedio anual Precipitación anual total Régimen de lluvias Desarrollo de P.
omnivorum Estación IDEAM Tolima Fresno 20°C 489mm
2983 mm
bimodal Baja Honda-Tolima Tolima Mariquita 26,1°C
489 mm
2269 mm
bimodal Media Honda-Tolima Tolima Alvarado 25,2°C 180,9 mm
1332 mm
bimodal Media Ibague-Tolima Tolima Falan 23,5°C
489 mm
1715 mm
bimodal Media Honda-Tolima Caldas Anserma 17°C 142,5 mm
1919 mm
bimodal Baja Anserma-Caldas Caldas Chinchina 21°C 120,7 mm
1425 mm
bimodal Media Villamaria- Caldas Caldas Manzanares 19,6°C
578 mm
2883 mm
bimodal Baja Samana-Caldas Caldas Risaralda 20°C 142,5 mm
1919 mm
bimodal Media Samana-Caldas Caldas Palestina 19°C 131,6 mm
2554 mm
bimodal Media Manizales-Caldas Caldas Marquetalia 19,6 °C
568 mm
3574 mm
bimodal Baja Samana-Caldas Antioquia Sonson 14,3°C 204,2 mm 2380mm bimodal Baja Tamesis-Antioquia Antioquia Santa barbara 26°C
158 mm
2286mm bimodal Alta Viboral-Antioquia Antioquia Guarne 18,2°C 346mm
1926 mm
bimodal Baja Peñol-Antioquia Antioquia El Retiro 16,2°C 264,2 mm
2038 mm
bimodal Baja Rionegro-Antioquia Antioquia Carmen de viboral 18° C 158,4mm 2304mm bimodal Media Viboral-Antioquia Antioquia Abejorral 16,4°C 158,4mm
2483 mm
bimodal Media Viboral-Antioquia Santander Carmen de chucuri 24,1°C 193,3 mm
2156 mm
bimodal Media Chucuri-Santander Santander Rionegro 23,1°C 161,2 mm
1620 mm
bimodal Alta Bucaramanga- Santander Santander Landazuri 22,8°C 256,1 mm 3077mm bimodal Media Landazuri-Sanrtander Santander San vicente de chicuri 26°C 249,4 mm
1820 mm
bimodal Media Chucuri-Santander Bolivar El carmen de bolivar 27,4°C 93,13 mm
1174 mm
bimodal Alta El carmen-Bolivar Bolivar San jacinto 24,9°C 93,13 mm 2265mm monomodal Alta El carmen-Bolivar Valle del cauca Sevilla 18,9°C 189,20mm
1986 mm
bimodal Media Sevilla-Valle de cauca Valle del cauca Argelia 20,4 °C 120,75mm
1622
bimodal Media Argelia-Valle del cauca Valle del cauca Caicedonia 18,9C 201,94 mm 1872mm bimodal Baja Sevilla-Valle de cauca Risaralda Pereira 21,5 C 202,04 mm 2441mm bimodal Baja Pereira-Risaralda Cesar La paz 23,7 °C
54 mm
184mm monomodal Alta Valledupar-Cesar Cesar Valledupar 28,29 °C 99,48 mm
1124
bimodal Alta Valledupar-Cesar
baja media alta Probabilidad 0-40
40-70
70-100
Anexo 1. Autor, 2017. Puntajes de estimación de probabilidad de desarrollo de la enfermedad Phymatortrichumn omnivorum en zonas productoras de aguacate en Colombia. Fuentes: (DANE, 2016), (CORABASTOS, 2017), (Minagricultura, 2014), (IDEAM, 2013), (Gispert, 2004). Bogotá Municipio A B C D E
TOTAL
Fresno
10
0
10
0
20
40
Mariquita
10
30
10
0
20
70
Alvarado
10
30
10
0
20
70
Falan
10
30
10
0
20
70
Anserma
10
0
10
0
20
40
Chinchina
10
0
10
30
20
70
Manzanares
10
0
10
0
20
40
Risaralda
10
10
30
20
70
Palestina
10
0
10
30
20
70
Marquetalia
10
0
10
0
20
40
Sonson
10
0
0
0
20
30
Santa barbara
10
30
10
30
20
100
Guarne
10
0
10
0
20
40
El Retiro
10
0
10
0
20
40
Carmen de viboral
10
0
10
30
20
70
Abejorral
10
0
10
30
20
70
Carmen de chucuri
10
30
10
0
20
70
Rionegro
10
30
10
30
20
100
Landazuri
10
30
10
0
20
70
San vicente de chicuri
10
30
10
0
20
70
El carmen de viboral
10
30
10
30
20
100
San jacinto
Sevilla
10
0
10
0
20
40
Argelia
10
0
10
30
20
70
Caicedonia
10
0
10
0
20
40
Pereira
10
0
10
0
20
40
La paz
10
30
10
30
20
100
Valledupar
10
30
10
30
20
100
Suelos ácidos ≥ 4 ( A)
10
Tem. superior a 23°C Mínimo 4 meses ( B)
30
No temperaturas inferiores a 15°C ( C)
10
Máximo 170 mm/ mes ( D)
30
Cultivos hospederos en la zona ( E)
20
Anexo 2. Autor, 2017. Probabilidad de desarrollo de la enfermedad Phymatortrichumn omnivorum en zonas productoras de mango en Colombia: Fuentes: (DANE, 2016), (CORABASTOS, 2017), (Minagricultura, 2014), (IDEAM, 2013), (Gispert, 2004). Bogotá
Anexo 2. Autor, 2017. Puntajes de estimación de probabilidad de desarrollo de la enfermedad Phymatortrichumn omnivorum en zonas productoras de aguacate en Colombia. Fuentes: (DANE, 2016), (CORABASTOS, 2017), (Minagricultura, 2014), (IDEAM, 2013), (Gispert, 2004). Bogotá Municipio A B C D E
TOTAL
Anapoima
10
30
10
30
20
100
La Mesa
10
0
10
0
20
40
Tocaima
10
30
10
30
20
100
El Colegio
10
0
10
30
20
70
Cachipay
10
0
10
30
20
70
Apulo
10
30
10
30
20
100
Departamento Municipios productores de mango en Colombia Temperatura Promedio anual Precipitacion promedio anual Precipitacion anual total Regimen de lluvias Desarrollo de P.
omnivorum Estacion IDEAM Cundinamarca Anapoima 25,1°C 97,35mm
1337 mm
bimodal Alta Anapoima-Cundinamarca Cundinamarca La Mesa 21,1C
237 mm
2844mm bimodal Media La mesa-Cundinamarca Cundinamarca Tocaima 27.0°C 105mm 1260mm bimodal Alta Tocaima-Cundinamrca Cundinamarca El Colegio 15,9°C 85,33mm 930mm monomodal Media La mesa-Cundinamarca Cundinamarca Cachipay 19,8°C 141,66mm
1700 mm
bimodal Media La mesa-Cundinamarca Cundinamarca Apulo 26,6°C 105,58 mm
1267 mm
bimodal Alta Anapoima-Cundinamarca Cundinamarca Viota 25,6°C 122,75mm 1473mm bimodal Alta Tocaima-Cundinamrca Cundinamarca Tena 20,8°C 134,41mm
1613 mm
bimodal Media La mesa-Cundinamarca Cundinamarca Quipile 19,9°C 152,25m
1827 mm
bimodal Media Anapoima-Cundinamarca Cundinamarca Anolaima 19,2°C 102,56 mm 1577mm bimodal Media Anolaima-Cundinamarca Tolima Espinal 27,4°C 120,8 mm
1415 mm
bimodal Alta Espinal-Tolima Tolima Guamo 27,9°C 117,69mm
1455 mm
bimodal Alta Guamo-Tolima Tolima San Luis 25°C
130 mm
1430mm bimodal Alta Espinal-Tolima Tolima Coello 28|C 107,75 mm
1293 mm
bimodal Alta Espinal-Tolima Antioquia Santa Barbara 26°C
158 mm
2286mm bimodal Alta Viboral-Antioquia Antioquia Betulia 19,8°C 144,20mm
2410 mm
bimodal Media Urrao-Antioquia Magdalena Cienaga 28,6°C 58,85 mm 622mm monomodal Alta Cienaga-Magdalena Magdalena Santa Marta 28,3°C 42,66mm
512 mm
bimodal Alta Santa Marta- Magdalena Magdalena sitionuevo 28,2°C 75,5 mm
906 mm
monomodal Alta Sitionuevo-Magdalena Magdalena Zona Banandera 27,4°C
121 mm
1451 mm
bimodal Alta Zona bananera-Magdalena Cordoba San Carlos 27,3°C 103,82 mm
1245 mm
bimodal Alta Cerete-Monteria Cordoba San Antero 27,4 °C 102,58mm 1231mm monomodal Alta Cerete-Monteria Cordoba Monteria 27,5°C 112,06 mm
1225 mm
monomodal Alta Monteria-Cordoba Atlantico Malambo 27°C 89,91mm
1079 mm
monomodal Alta Malambo-Atlantico Atlantico Santo Tomas 28,1°C 78,91 mm
974 mm
monomodal Alta Barranquilla-Atlantico Bolivar Villanueva 26°C 90,08mm 1189mm bimodal Alta Turbaco-Bolivar Bolivar Santa Catalina 27,2°C 103,5 mm 1200mm bimodal Alta Turbaco-Bolivar Cesar Agustin Codazzi 28,1°C 133,15 mm 1597mm bimodal Alta Agustin Codazzi-Cesar Cesar Valledupar 28,29 °C 99,48 mm
1124
bimodal Alta Valledupar-Cesar
Viota
10
30
10
30
20
100
Tena
10
0
10
30
20
70
Quipile
10
0
10
30
20
70
Anolaima
10
0
10
30
20
70
Espinal
10
30
10
30
20
100
Guamo
10
30
10
30
20
100
San Luis
10
30
10
30
20
100
Coello
10
30
10
30
20
100
Santa Barbara
10
30
10
30
20
100
Betulia
10
0
10
30
20
70
Cienaga
10
30
10
30
20
100
Santa Marta
10
30
10
30
20
100
Aitionuevo
10
30
10
30
20
100
Zona Banandera
10
30
10
30
20
100
San Carlos
10
30
10
30
20
100
San Atero
10
30
10
30
20
100
Monteria
10
30
10
30
20
100
Malambo
10
30
10
30
20
100
Santo Tomas
10
30
10
30
20
100
Villanueva
10
30
10
30
20
100
Santa Catalina
10
30
10
30
20
100
Agustin Codazzi
10
30
10
30
20
100
Valledupar
10
30
10
30
20
100
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(página sin texto)
Cita: Pulido Barrera, Sandra Milena (2018), Enfermedad causada por Phymatotrichum omnivorum en frutales perennes de importancia económica en Colombia, Universidad de Ciencias Aplicadas y Ambientales, p. N. https://repository.udca.edu.co/handle/11158/937