VARIACIÓN MORFOLÓGICA DE ARAÑAS LÁTIGO DEL GÉNERO Charinus

(AMBLYPYGI: CHARONTIDAE) EN HÁBITATS CAVERNÍCOLAS Y EPÍGEOS

DEL CARIBE COLOMBIANO

LUISA FERNANDA HOYOS FIGUEROA

UNIVERSIDAD DE CÓRDOBA

FACULTAD DE CIENCIAS BÁSICAS

PROGRAMA DE BIOLOGÍA

2026-I

VARIACIÓN MORFOLÓGICA DE ARAÑAS LÁTIGO DEL GÉNERO Charinus

(AMBLYPYGI: CHARONTIDAE) EN HÁBITATS CAVERNÍCOLAS Y EPÍGEOS

DEL CARIBE COLOMBIANO

LUISA FERNANDA HOYOS FIGUEROA

Trabajo de grado presentado como requisito para optar el título de Biólogo

DIRECTORES:

JORGE ALEXANDER QUIRÓS RODRÍGUEZ, M.Sc.

Departamento de Biología, Facultad de Ciencias Básica, Universidad de Córdoba, Montería, Córdoba, Colombia.

RICHARD A. TORRES CONTRERAS, Ph.D.

Departamento de Zoologia, Instituto de Ciências Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG, Brasil.

LEINER SUAREZ MARTÍNEZ, Biólogo.

Grupo de Estudio en Aracnología, PALPATORES, Departamento de Biología, Facultad de ciencias Básicas, Universidad de Córdoba, Montería, Córdoba, Colombia.

UNIVERSIDAD DE CÓRDOBA

FACULTAD DE CIENCIAS BÁSICAS

PROGRAMA DE BIOLOGÍA

2026

NOTA DE ACEPTACIÓN

______________________________________ ______________________________________ ______________________________________ ______________________________________

JORGE A. QUIRÓS RODRÍGUEZ, M.Sc. Universidad de Córdoba, Colombia. Director Interno

RICHARD TORRES CONTRERAS, Ph.D. Universidade Federal de Minas Gerais, Brasil. Director externo

LEINER SUAREZ MARTÍNEZ

Biólogo. Codirector

_____________________________________ Firma del Jurado

_____________________________________ Firma del Jurado

Montería – Colombia, 2025

DEDICATORIA

A Dios, por llenarme de valentía y fortaleza en cada momento de mi vida, por obrar de maneras misteriosas que muchas veces no comprendí, pero que me guiaron hasta donde estoy hoy.

A mi madre Dany Figueroa y a Jorge López, por su apoyo incondicional en cada etapa de mi vida, y por brindarme siempre amor y comprensión. Valoro profundamente todo su esfuerzo y acompañamiento, que fueron fundamentales para culminar este trabajo. A mi padre Carlos Hoyos, por amarme sin condiciones y por ser siempre un refugio. A mis abuelos Merly Avilés y Marcos Figueroa, por apoyarme en cada aventura de buscar arañas y por comprender el profundo amor que se puede sentir por la biología, gracias por sus consejos y compañías en las pequeñas aventuras.

A mis hermanos Ale, Juan y Joche, por ser mi alegría diaria, mi sostén, mi refugio y por darme un amor tan genuino, de ese que solo se aprende entre hermanos. A mi compañero incondicional Jhon Montes, por su lealtad, su amor, comprensión y por recordarme siempre que, con paciencia y dedicación, todo es posible. Gracias por ser parte de esta etapa tan importante a mi lado.

A la memoria de Kathy Álvarez Parra, por ser mi mejor amiga incondicional y una guerrera en vida, gracias por siempre sentirte orgullosa de tu amiga bióloga. Y finalmente, a mí misma, por no rendirme, por atreverme a enfrentar nuevos comienzos y, sobre todo, por todo lo aprendido y compartido a lo largo de este camino, que hizo posible cumplir mi sueño de ser bióloga.

Luisa Fernanda Hoyos Figueroa

“Me parece que el mundo natural es la mayor fuente de emoción; la mayor fuente de belleza visual; la mayor fuente de interés intelectual. Es la mayor fuente de mucho de lo que hace que la vida valga la pena”.

-

David Attenborough

AGRADECIMIENTOS

A Dios, por ser mi guía y refugio constante; por enseñarme a ser valiente y perseverante, y por sostenerme incluso en aquellos momentos en los que sentí que no podía continuar. A mis directores Jorge Quirós, Richard Torres y Leiner Suárez, por enseñarme, guiarme y acompañarme en esta pasión por las arañas y los amblipigios. Su apoyo constante contribuyó a formarme como una mejor bióloga.

A Camila Cifuentes, Kenia Gallego y Wendy Calle, por su hermosa amistad y calidez; por los momentos compartidos entre risas y arañas que hicieron más llevaderos los días difíciles. Por sus consejos y compañía en cada etapa de este trabajo.

A Elías Suárez y Alexander Pérez, por convertirnos en un grupo inquebrantable; gracias por mantenernos unidos y por llenar incluso los días más simples de risas y discusiones memorables. Gracias por compartir conmigo su amor por la biología. A Isa Cantero, Angie López, y Natalia Avilez, por acompañarme y regalarme tantas risas en los momentos más difíciles; su compañía fue un verdadero alivio para mi corazón. A mis primeras compañeras Angelly Daguer y Andrea Samey por acogerme desde el primer día de clases.

A mis Jurados Escilda Rodríguez y Jorge Díaz, por sus correcciones, guía y tiempo dedicado que hicieron de este un mejor trabajo.

Al grupo de investigación Palpatores, por abrirme sus puertas y compartir conmigo el entusiasmo y la admiración por los arácnidos.

A mí perrita Laika, por estar siempre a mi lado, por su amor genuino y puro que fueron un refugio y apoyo emocional.

Finalmente, a todas las personas que de una u otra manera me acompañaron en esta etapa de mi vida y en este trabajo.

TABLA DE CONTENIDO

1.

INTRODUCCIÓN ........................................................................................................ 13

2.

OBJETIVOS.................................................................................................................. 17 Objetivo general ............................................................................................................... 17 Objetivos específicos ........................................................................................................ 17

3.

MARCO REFERENCIAL ............................................................................................ 18

3.1.

Antecedentes .......................................................................................................... 18

3.2.

Marco teórico ......................................................................................................... 19

3.2.1.

Ecosistemas subterráneos ................................................................................... 19

3.2.2.

Clasificación fauna subterránea ......................................................................... 20

3.2.3.

Adaptaciones troglomórficas.............................................................................. 22

3.2.4.

Conservación de los ecosistemas subterráneos en Colombia............................. 24

3.2.5.

Orden Amblypygi ............................................................................................... 25

3.2.6.

Género Charinus ................................................................................................ 27

3.2.7.

Historia natural del Género Charinus ................................................................ 28

3.2.8.

Morfometría geométrica ..................................................................................... 28

4.

DISEÑO METODOLÓGICO ....................................................................................... 29

4.1.

Área de estudio ...................................................................................................... 29

4.2.

Fase de campo ........................................................................................................ 34

4.3.1.

Adquisición de datos morfométricos.................................................................. 36

4.3.2.

Análisis de datos................................................................................................. 36

5.

RESULTADOS ............................................................................................................. 38

5.1.

Análisis de regresión multivariante ....................................................................... 38

5.2.

Análisis de componentes principales (PCA) ......................................................... 39

5.3.

Análisis de variables canónicas (CVA) ................................................................. 43

5.3.1.

Análisis de variables canónicas (complementario sexo) .................................... 47

6.

DISCUSIÓN.................................................................................................................. 48

7.

CONCLUSIONES ........................................................................................................ 52

8.

RECOMENDACIONES ............................................................................................... 53

9.

REFERENCIAS ............................................................................................................ 54

LISTA DE FIGURAS

Figura 1. Esquema del interior de una caverna con la zonificación característica: zona de entrada, zona de penumbra y zona oscura. Hacia el interior de la caverna, la luz y los recursos tróficos disminuyen, mientras que la estabilidad climática aumenta. Modificada de Salazar- Hamm et al. (2025). .............................................................................................................. 14 Figura 2. Charinus rocamadre Torres-Contreras, García & Armas, 2015, en la zona afótica de la Cueva Rocamadre, Foto: R. A. Torres. ........................................................................ 16 Figura 3. Vista dorsal esquemática de un Amblypygi mostrando las principales estructuras morfológicas. Fuente: Oliveira et al. (2020). ....................................................................... 26 Figura 4. Localidades de muestreo realizados en el Caribe colombiano. ........................... 33 Figura 5. Ejemplos de localidades de colecta. A–B) Cerro Mohán, departamento de Córdoba, con microhábitats epígeos como hojarasca, rocas y troncos en descomposición. C) Interior de la Cueva Palmira, departamento de Córdoba. D) Interior de la Cueva Morgan, Isla Fuerte, departamento de Bolívar. ...................................................................................................... 35 Figura 6. Puntos de referencia (landmarks) definidos para la caracterización de la forma del carapacho del género Charinus. 1. Región medial del margen posterior, alineada con el surco medial; 2. Punto medio del surco medial; 3. Región más lateral del borde derecho del carapacho; 4. Borde lateral derecho anterior a los ojos laterales; 5. Punto de convergencia entre el margen anterior y el borde lateral derecho; 6. Región anteromedial del marguen anterior, alineada con los ojos mediales; 7. Punto de convergencia entre el margen anterior y el borde lateral izquierdo; 8. Borde lateral izquierdo anterior a los ojos laterales; 9. Región más lateral del borde izquierdo del carapacho...................................................................... 37 Figura 7. Regresión entre el tamaño del centroide y la forma del carapacho en Charinus, evaluada mediante coordenadas de Procrustes. El análisis mostró un efecto alométrico significativo (p < 0,01), con el tamaño explicando el 42,3 % de la variación total. Los puntos representan individuos y el color indica el hábitat de origen: cavernícolas (cav, marrón) y epígeos (epi, verde)............................................................................................................... 38 Figura 8. Análisis de componentes principales (PCA) de la forma del carapacho de Charinus, basada en la matriz de covarianza de los residuales del tamaño del centroide. Los

dos primeros componentes principales explican el 54,5% de la variación morfológica total (PC1 = 34,0 %; PC2 = 20,5 %). Los puntos representan los individuos y el color indica la población de origen. Cavernícolas: Cueva Rocamadre (Hipógeo_3), Cueva Palmira (Hipógeo_2), Caverna la Escalera (Hipógeo_4) y Cueva Morgan (Hipógeo_1). Epígeas: Cerro Mohán (Epígeo_3), El Roble (Epígeo_4), Estación Primate (Epígeo_1), Universidad de Córdoba (Epígeo_5) y Vereda Florizán (Epígeo_2). Las elipses clasifican el hábitat: cavernícola (marrón); epígeo: (verde). ................................................................................. 40 Figura 9. Análisis de componentes principales (PCA) de la forma del carapacho de Charinus, según el hábitat. Los dos primeros componentes principales explican el 54,5% de la variación morfológica total (PC1 = 34,0%; PC2 = 20,5%). Los puntos representan los individuos y el color indica el hábitat: cavernícolas (cav, marrón) y epígeos (epi, verde). .......................... 41 Figura 10. Diagramas de configuración wireframes que muestra la variación de forma del carapacho de Charinus en los extremos de los dos primeros componentes principales (PC1 y PC2). La línea azul oscuro indica la forma media y la línea azul claro representa la forma extrapolada en cada extremo del componente. Los valores entre paréntesis corresponden al factor de escala de la extrapolación. ..................................................................................... 42 Figura 11. Carapacho de Charinus mostrando la variación morfológica observada. Forma esbelta lateralmente y alargada verticalmente: A) individuo de la Caverna La Escalera, Tolú Viejo, Sucre; B) individuo de la Cueva Palmira, Tierra Alta, Córdoba. Forma ensanchada en bordes laterales y comprimida en los márgenes anterior y posterior: C) individuo de Cueva La Escalera, Tolú Viejo, Sucre. Forma promedio equilibrada en los bordes laterales y los márgenes anterior y posterior: D) individuo de Mómil, Córdoba. Barra de escala: 0.5 mm.

.............................................................................................................................................. 43

Figura 12. Histograma de frecuencias del CVA del carapacho de Charinus mostrando la discriminación morfológica por hábitat. Las barras representan la frecuencia de individuos proyectados sobre el primer eje canónico (CV1): epi: epígeos (azules) y cav: caverna (salmón). ............................................................................................................................... 44 Figura 13. Diagramas de configuración wireframes que muestra la diferencia de grupos entre hábitats epígeos y cavernícolas de Charinus. De las dos principales variables canónicas (CV1 y CV2). El CVA positivo corresponde al hábitat cavernícola; el CVA negativo al epígeo. La línea azul oscuro indica la forma media y la línea azul claro representa la forma extrapolada

en cada extremo del componente. Los valores entre paréntesis corresponden al factor de escala de la extrapolación. .................................................................................................... 45 Figura 14. Análisis de variables canónicas (CVA) de la forma del carapacho de Charinus, basada en la matriz de covarianza de los residuales del tamaño del centroide. Las dos primeras variables canónicas explican el 70,6 % de la diferenciación entre los grupos (CV1 = 45,8 %; CV2 = 24,8 %). Los puntos representan los individuos y el color indica la población de origen. Cavernícolas: Cueva Rocamadre (Hipógeo_3), Cueva Palmira (Hipógeo_2), Caverna la Escalera (Hipógeo_4) y Cueva Morgan (Hipógeo_1). Epígeas: Cerro Mohán (Epígeo_3), El Roble (Epígeo_4), Estación Primate (Epígeo_1), Universidad de Córdoba (Epígeo_5) y Vereda Florizán (Epígeo_2). ................................................................................................ 46 Figura 15. Histograma de frecuencias del CVA del carapacho de Charinus mostrando la discriminación morfológica por sexo. Las barras representan la frecuencia de individuos proyectados sobre el primer eje canónico (CV1): m: machos (azules) y f: hembras (salmón).

.............................................................................................................................................. 47

LISTA DE TABLAS

Tabla 1. Número de individuos de Charinus recolectados en nueve localidades de la región Caribe colombiana. Se indican el lugar de muestreo, el número de individuos recolectados y el código utilizado para el análisis. ....................................................................................... 34 Tabla 2. Porcentaje de varianza explicada por los ejes canónicos en el Análisis de Variables Canónicas (CVA) de la forma del carapacho en Charinus. Se muestran los autovalores (eigenvalues), el porcentaje de varianza explicada por cada eje canónico (CV) y el porcentaje acumulado. ............................................................................................................................ 46 Tabla 3. Diferenciación morfológica significativa en la forma del carapacho entre poblaciones de Charinus. Matriz de valores *p* obtenidos mediante pruebas de permutación (10,000 réplicas) para las distancias de Procrustes entre pares de poblaciones. Los valores en negrita (o <.0001) indican diferencias estadísticamente significativas (p < 0.05). .............. 46

RESUMEN

El presente estudio investigó la variación de la forma del carapacho en especies cavernícolas y epígeas de Charinus del Caribe colombiano mediante morfometría geométrica. Se predijo que las poblaciones cavernícolas exhibirían carapachos relativamente más alargados y menos ensanchados lateralmente en comparación con las poblaciones epígeas, una morfología que podría facilitar la movilidad en espacios reducidos, como grietas, intersticios rocosos y pasajes estrechos propios del ambiente subterráneo. Para poner a prueba esta predicción, se digitalizaron nueve hitos (landmarks) del carapacho en 92 individuos adultos de Charinus (62 cavernícolas y 30 epígeos). Las coordenadas fueron superpuestas mediante un Análisis Generalizado de Procrustes. Tras corregir el efecto alométrico, se aplicó un Análisis de Componentes Principales (PCA) para explorar los patrones de variación morfológica y un Análisis de Variables Canónicas (CVA) para contrastar estadísticamente la diferenciación entre hábitats.

Como se esperaba, los resultados evidenciaron una diferenciación clara entre hábitats. El análisis de regresión múltiple evidenció un efecto alométrico positivo en la forma del carapacho. El PCA realizado explicó el 54,6 % de la variación en los dos primeros componentes, con la mayor variación de la forma en los márgenes laterales anteriores (hitos

4 y 8) y los bordes laterales (hitos 3 y 9) del carapacho. Los resultados apoyan nuestra

predicción y sugieren que las poblaciones cavernícolas de Charinus tienden a exhibir una variación morfológica diferente del carapacho en comparación con poblaciones epígeas. Se evidenciaron dos patrones morfológicos presentes únicamente en individuos cavernícolas: uno proporcionalmente más alargado y esbelto, probablemente asociada con la movilidad en espacios confinados del ambiente subterráneo, y otro más ensanchado lateralmente y comprimido en la región anteromedial. En contraste, las poblaciones epígeas mostraron una variación más limitada, con una forma promedio común entre poblaciones superficiales. En conjunto, estos hallazgos muestran que la morfología del carapacho difiere entre hábitats y refleja la influencia del ambiente subterráneo sobre la variación morfológica de Charinus.

Palabras clave: Amblipigios, carapacho, cavernas, morfometría geométrica, variación morfológica.

ABSTRACT

This study investigated carapace shape variation in cave-dwelling and epigeal Charinus species from the Colombian Caribbean using geometric morphometrics. Cave-dwelling populations were predicted to exhibit relatively longer and less laterally broadened carapaces compared to epigeal populations. This morphology could facilitate movement in confined spaces such as crevices, rock fissures, and narrow passages typical of subterranean environments. To test this prediction, nine carapace landmarks were digitized on 92 adult Charinus individuals (62 cave-dwelling and 30 epigeal). The coordinates were overlaid using a Generalized Procrustes Analysis. After correcting for allometric effects, a Principal Component Analysis (PCA) was applied to explore patterns of morphological variation, and a Canonical Variables Analysis (CVA) was used to statistically compare habitat differences. As expected, the results showed a clear differentiation between habitats. Multiple regression analysis revealed a positive allometric effect on carapace shape. PCA explained 54.6% of the variation in the first two components, with the greatest variation in shape at the anterior lateral margins (reference points 4 and 8) and lateral edges (reference points 3 and 9) of the carapace. These results support our prediction and suggest that cave-dwelling populations of Charinus tend to exhibit different carapace morphological variation than epigeal populations. Two morphological patterns were observed, present only in cave-dwelling individuals: one proportionally longer and thinner, likely associated with mobility in the confined spaces of the subterranean environment, and another wider laterally and compressed in the anteromedial region. In contrast, epigeal populations showed more limited variation, with a common average shape among surface populations. Taken together, these findings show that carapace morphology differs between habitats and reflects the influence of the subterranean environment on the morphological variation of Charinus.

Keywords: Amblypygi, carapace, caves, geometric morphometry, morphological variation.

1. INTRODUCCIÓN

Las cavernas constituyen ecosistemas únicos, caracterizados por condiciones ambientales extremas como oscuridad permanente, disponibilidad limitada de recursos y una marcada estabilidad climática, con alta humedad relativa y temperaturas más bajas que en los hábitats epígeos (Fig. 1) (Culver, 1982; Romero, 2009; Culver & Pipan, 2009). Estas condiciones varían desde la entrada hacia las zonas más profundas, donde alcanzan sus valores más extremos (Fig. 1) (Culver & Pipan, 2009). Creando un gradiente biótico y abiótico que favorece el surgimiento de comunidades biológicas únicas, frecuentemente compuestas por especies altamente especializadas, endémicas y con distribuciones geográficas restringidas (Christiansen, 1962; Culver & Pipan, 2009).

En este contexto, este gradiente ambiental en las cavernas impone fuertes presiones selectivas sobre los organismos y favorecen la aparición de morfologías especializadas, conocidas como troglomorfismos (Christiansen, 1962). Estos incluyen la reducción ocular, despigmentación, modificaciones en estructuras sensoriales y alargamiento de apéndices (Culver & Pipan, 2009; Romero, 2009). La interpretación de estos rasgos, sin embargo, es compleja, dado que su presencia y expresión no muestran límites claramente definidos entre hábitats (Romero, 2011). Por un lado, muchos caracteres comúnmente asociados a troglomorfismos no son exclusivos de organismos cavernícolas, pues también se encuentran rasgos morfológicos similares que no están relacionados al ambiente subterráneo en especies epígeas estrechamente relacionadas (Trajano & Cobolli, 2012; Conde-Vela, 2017). Además, la expresión de estos rasgos no es homogénea entre los organismos cavernícolas y puede variar considerablemente, especialmente en grupos que incluyen poblaciones cercanas tanto epígeas como subterráneas. Esta variación rara vez se cuantifica de manera sistemática (Bendik et al., 2013). En este contexto, dada la ausencia de estudios morfométricos enfocados en estas diferencias se evidencia un vacío investigativo en el Caribe colombiano. Por ello, la complejidad fenotípica resalta la necesidad de analizar comparativamente la morfología de los organismos cavernícolas y epígeos, con el fin de comprender la manifestación de estos rasgos y su relación real con el hábitat cavernícola (e.g., Chen et al., 2021).

La morfometría geométrica es una herramienta que permite estudiar la forma de los organismos a diferentes escalas biológicas, desde la variación dentro de una población hasta las diferencias entre poblaciones aisladas o especies (Mayr, 1971; Monteiro & Reis, 1999). Esta técnica resulta especialmente útil para identificar patrones de variación morfológica asociados a factores ambientales y ecológicos (Villalobos-Leiva & Benítez, 2020). En ecosistemas subterráneos, donde las adaptaciones morfológicas pueden ser sutiles y difíciles de cuantificar, la morfometría geométrica permite analizar estas diferencias con precisión (Villalobos-Leiva & Benítez, 2020). Estudios en grupos de organismos cavernícolas, como escarabajos de la tribu Leptodirini Lacordaire, 1854 y peces de la familia Amblyopsidae Bonaparte, 1846 han mostrado que esta técnica permite identificar variaciones en la forma corporal y de apéndices, asociadas con características del hábitat subterráneo, como disponibilidad de recursos, oscuridad y microestructuras del entorno (Hart et al., 2020; Chen Figura 1. Esquema del interior de una caverna con la zonificación característica: zona de entrada, zona de penumbra y zona oscura. Hacia el interior de la caverna, la luz y los recursos tróficos disminuyen, mientras que la estabilidad climática y la humedad relativa aumenta. Modificada de Salazar-Hamm et al. (2025).

et al., 2021). Estos hallazgos reflejan cómo la forma de los organismos responde a presiones ecológicas específicas y cómo este atributo proporciona información sobre su adaptación y diversificación en ambientes subterráneos (Chen et al., 2021).

Entre los grupos de interés, las arañas látigo del género Charinus Simon, 1892 (Fig. 2) resultan especialmente interesantes para estudios de variación morfológica entre ambientes subterráneos y epígeos, dado que numerosas especies habitan en los dos ambientes y dentro de algunas especies, las poblaciones pueden estar presentes también en los dos hábitats (Miranda et al., 2021). Asimismo, presentan rasgos morfológicos comúnmente asociados a la vida subterránea, como reducción ocular, despigmentación, cutícula delgada y alargamiento de apéndices (Weygoldt, 2000). Sin embargo, la relación entre estos rasgos no siempre es evidente ni uniforme (Miranda et al., 2021). Por ejemplo, algunas especies de Charinus presentan adaptaciones típicas asociadas a ambientes subterráneos, como C. troglobius Baptista & Giupponi, 2002 y Charinus bordoni Ravelo, 1977 que son estrictamente cavernícola, con reducción ocular o ausencia total y alargamiento de apéndices, mientras que otras especies, como C. monasticus Miranda, Giupponi, Prendini & Scharff, 2021, Charinus carvalhoi Miranda, Giupponi, Prendini & Scharff, 2021, exhiben rasgos similares pese a habitar exclusivamente en ambientes epígeos (Miranda et al., 2021). Por otro lado, algunas especies conocidas únicamente de cavernas como Charinus tocantinensis Souza, Reis-Venâncio, Torres & Ferreira, 2024, no presentan morfologías que reflejen adaptaciones específicas a la vida subterránea (Miranda et al., 2021; Souza et al., 2024). Esta diversidad morfológica constituye una oportunidad única para estudios comparativos, que permiten analizar cómo la forma varía entre hábitats.

Por lo anterior, este estudio tiene como objetivo evaluar la variación de la forma del carapacho en poblaciones cavernícolas y epígeas del género Charinus en el Caribe colombiano, empleando técnicas de morfometría geométrica. Se plantea la hipótesis de que las poblaciones cavernícolas exhibirán, una morfología distintiva del carapacho, caracterizada por una forma relativamente más alargada y menos ensanchada lateralmente en comparación con las poblaciones epígeas.

Figura 2. Charinus rocamadre Torres-Contreras, García & Armas, 2015, en la zona afótica de la Cueva Rocamadre. Foto: R. A. Torres.

2. OBJETIVOS

Objetivo general Evaluar la variación morfológica en arañas látigo del género Charinus entre hábitats cavernícolas y epígeos del Caribe colombiano.

Objetivos específicos • Caracterizar la forma del carapacho en poblaciones del género Charinus provenientes de hábitats cavernícolas y epígeos del Caribe Colombiano.

• Analizar la variación morfológica del carapacho del género Charinus entre poblaciones de hábitats cavernícolas y epígeos del Caribe colombiano.

3. MARCO REFERENCIAL

3.1.Antecedentes En Colombia, los estudios sobre Charinus se han enfocado principalmente en la descripción taxonómica (e.g., Torres et al., 2015, 2019b; Villarreal et al., 2025), con una limitada exploración de la relación entre la variación morfológica y los factores ecológicos o geográficos (Miranda et al., 2020). Investigaciones en otros géneros amblipigios, como Heterophrynus Pocock, 1894 y Phrynus Lamarck, 1801 muestran que el hábitat puede influir significativamente en la morfología poblacional (e.g., Torres et al., 2018; Vásquez et al., 2019). Este principio, según el cual los factores ecológicos locales son impulsores clave de la diferenciación morfológica, encuentra un fuerte respaldo en sistemas subterráneos, como lo demuestran casos de especies de arañas cavernícolas del género Troglohyphantes Simon, 1884, cuya diferenciación morfológica suele estar determinada por la distribución espacial en la caverna (Mammola et al., 2018b). Esto sugiere que factores ecológicos locales podrían también explicar patrones de variación morfológica en Charinus entre hábitats epígeos y subterráneos. Los rasgos troglomórficos en Charinus asociados al ecosistema subterráneo pueden manifestarse con diferentes grados morfológicos, como se observa C. carajas Giupponi & Miranda, 2016 y C. ferreus Giupponi & Miranda, 2016, ambas especies distribuidas dentro del mismo complejo de cuevas. C. carajas conserva los ojos medianos, mientras que los ojos laterales están completamente reducidos, y se distribuye en varias cuevas del complejo. En contraste, C. ferreus presenta una reducción ocular más extrema y su distribución se restringe a una única cueva, lo que indica una mayor especialización hipogea, ya que es una de las pocas especies troglóbias del género. Estas variaciones morfológicas se interpretan como adaptaciones al medio hipogeo, coherentes con los patrones clásicos de troglomorfismo observados en otros artrópodos como arácnidos cavernícolas (e.g., Ducarme et al, 2004; Harvey y Volschenk, 2007; Souza & Ferreira, 2010;).

De manera similar, otras especies del género como C. belizensis Miranda, Giupponi & Wizen, 2016, presente en ambientes epígeos y C. reddelli Miranda, Giupponi & Wizen, 2016, restringida a cuevas, muestran diferencias morfológicas relacionadas con el tipo de hábitat que ocupan. C. reddelli exhibe rasgos típicamente asociados al troglomorfismo,

como articulaciones proporcionalmente más largas y un cuerpo de mayor tamaño en comparación con su congénero epígeo, C. belizensis (Miranda et al., 2016a). Sin embargo, en ninguno de estos casos las diferencias han sido cuantificadas de manera sistemática, lo que limita la comprensión de los patrones de variación morfológica vinculados a la adaptación subterránea.

Por otra parte, los rasgos morfológicos comúnmente asociadas al troglomorfismo no siempre se correlacionan de manera directa con el tipo de hábitat. Por ejemplo, especies epígeas como C. magalhaesi Miranda, Giupponi, Prendini & Scharff, 2021 presentan reducción ocular y despigmentación, mientras que especies conocidas únicamente de cavernas, como C. tingomaria Ballón-Estacio & Armas, 2019, conservan ojos bien desarrollados y pigmentados. Esta discrepancia sugiere que algunos rasgos morfológicos, aunque similares a los troglomórficos, pueden presentarse en especies epígeas sin representar una verdadera adaptación subterránea (Romero, 2011). La evidencia disponible indica que la morfología de Charinus responde tanto a factores ecológicos locales como a la historia evolutiva de cada linaje (Miranda et al., 2022; Moreno-González et al., 2023). Aunque los rasgos comúnmente considerados como troglomórficos no siempre se correlacionan directamente con el hábitat subterráneo, su estudio permite identificar patrones de adaptación funcional en Charinus (Martins et al., 2025). Este vacío evidencia la necesidad de estudios detallados que integren información morfológica y ecológica para caracterizar de manera precisa la diversidad morfológica del género.

3.2.Marco teórico

3.2.1. Ecosistemas subterráneos

Los ecosistemas subterráneos o hipogeos comprenden redes de espacios interconectados en el subsuelo, llenos de agua o aire, albergan actividad biológica (Culver & Pipan, 2009; White & Culver, 2012). Estos espacios varían desde pequeñas fisuras en sedimentos intersticiales, presentes entre los granos de arena, hasta amplias galerías y salas, como las cavernas (Culver & Pipan, 2009). La formación de estos sistemas subterráneos puede darse a través de distintos procesos geológicos, como el desarrollo de cavidades en formaciones kársticas originadas por la disolución de rocas solubles, como calizas, dolomías o yesos, o en formaciones

pseudokrásticos que resultan de procesos como facturación tectónica, erosión o actividad volcánica y se presentan en rocas poco solubles, como basaltos, areniscas o tobas volcánicas (Ford & Williams, 2007).

Todos los hábitats subterráneos comparten tres características clave (Culver & Pipan, 2009, 2014): Primero, ausencia permanente de luz; Segundo, recursos energéticos limitados por la imposibilidad de fotosíntesis, con producción primaria casi nula salvo en sistemas quimiosintéticos, lo que hace que estos ecosistemas dependan en gran medida de aportes externos. Tercero, una variabilidad ambiental reducida, caracterizada por temperaturas y humedad relativamente constantes a lo largo del tiempo. Todas están características condicionan la ecología y evolución de las comunidades biológicas (Culver & Pipan, 2014). Los hábitats subterráneos presentan tres zonas principales diferenciadas según su proximidad al medio epígeo (Fig.1) (Trajano & Bichuette, 2006; Culver & Pipan, 2009). Inicialmente, se encuentra la zona de entrada o fótica, la cual recibe influencia directa de la luz solar y presenta fluctuaciones climáticas similares a las del ambiente exterior. Esta zona funciona como un ecotono, caracterizado por la transición entre los ambientes epígeo y subterráneo, y suele exhibir una elevada diversidad biológica (Fig. 1). Hacia el interior se localiza la zona de penumbra o disfótica, donde la luz llega de manera indirecta o muy débil, lo que limita la fotosíntesis y reduce la influencia de las fluctuaciones climáticas externas. En esta zona, las condiciones ambientales se estabilizan, con temperatura y humedad más constantes que en la zona de entrada. La disponibilidad de recursos disminuye progresivamente, lo que favorece la presencia de especies adaptadas a condiciones intermedias entre los ambientes epígeos y subterráneos profundos (Fig. 1). Finalmente, se encuentra la zona oscura o afótica, caracterizada por la ausencia total de luz. En esta zona, las condiciones ambientales son extremadamente estables, con temperaturas constantes y una alta humedad relativa, lo que limita la disponibilidad de recursos y favorece especies especializadas en condiciones subterráneas profundas (Culver & Pipan, 2009).

3.2.2. Clasificación fauna subterránea

El interés por diferenciar y clasificar a los organismos subterráneos se remonta a mediados del siglo XIX, cuando Schiner (1854) propuso una primera tipología basada en la distribución y la ecología de estos organismos en ambientes cavernícolas. En ella distinguió tres

categorías principales: los visitantes ocasionales, que habitan las cuevas de forma temporal, pero completan su ciclo vital en la superficie; los troglófilos, capaces de vivir tanto en zonas de penumbra como en el exterior; y los troglóbios, organismos estrictamente cavernícolas que nunca se encuentran fuera de este ambiente (Trajano & Carvalho, 2017). Por su parte, la clasificación inicial de Schiner fue reconocida por él mismo como limitada, aunque útil en su tiempo. Posteriormente, Racovitza (1907) retomó estas categorías y ajustó sus definiciones para reflejar mejor el grado de adaptación de los organismos a la vida subterránea, introduciendo además el término trogloxeno para designar especies que ingresan ocasionalmente a las cuevas, pero que no permanecen ni se reproducen en ellas (Racovitza, 2006). Siendo huéspedes temporales cuya presencia en cuevas es estacional o circunstancial, por ejemplo, ciertos ortópteros que las utilizan para hibernar, refugiarse de depredadores o aprovechar recursos puntuales, sin depender de manera exclusiva del ecosistema hipogeo (Trajano, 2012).

Posteriormente Christiansen (1962) introdujo el término troglomorfismo para designar aquellos caracteres morfológicos asociados a la evolución en ambientes subterráneos. Este concepto reconoce que las especies cavernícolas pueden presentar distintos grados de modificaciones morfológicas, desde formas apenas modificadas hasta organismos con transformaciones muy marcadas, a los que se denomina troglomorfos (Galán & Herrera, 1998; Romero, 2009).

Además de estos grupos ecológicos, Holsinger y Culver (1988) reconocieron la presencia de los organismos accidentales, definidos como organismos que caen o ingresan ocasionalmente a las cuevas desde el medio epígeo. No obstante, se ha señalado que estos animales no deben considerarse parte integral de la fauna subterránea, pues no constituyen un grupo biológicamente significativo (Trajano, 2012; Trajano & Carvalho, 2017). Sim embargo, pueden desempeñar un papel ecológico relevante, pues algunos utilizan las cuevas como refugio o sitio de reproducción y aportan materia orgánica como heces o cadáveres que constituyen una fuente de recurso trófico y contribuyen al flujo de energía dentro del ecosistema subterráneo (White & Culver, 2012).

En la actualidad, la clasificación de la fauna subterránea que se emplea de manera más generalizada corresponde a la adaptación moderna de las categorías de Schiner-Racovitza, las cuales se dividen en:

• Trogloxenos: son huéspedes, atraídos por la humedad o el alimento, pero no viven

allí de forma constante ni se reproducen. Nunca muestran características adaptativas especiales y se encuentran especialmente en las entradas de cuevas.

• Troglófilos: viven constantemente en el dominio subterráneo, pero muestran

preferencia por las regiones superficiales; a menudo se reproducen allí, pero también pueden aparecer en el exterior. Estas son las especies lucífugas más características, que a menudo han sufrido reducciones en el aparato óptico, adaptaciones para compensar la falta de visión y otras adaptaciones a la vida en la oscuridad. Son los primeros colonizadores cuando una nueva área de hábitat subterráneo está disponible para la colonización. Proporcionan datos útiles sobre la historia de las cuevas.

• Troglóbios: habitan exclusivamente el dominio subterráneo y muestran preferencia

por las regiones más profundas. Están altamente modificados y muestran las adaptaciones más profundas a la vida en la oscuridad. Es entre estos que se encuentran los cavernícolas más antiguos. Son de suma importancia en espeleología.

3.2.3. Adaptaciones troglomórficas

Los animales que habitan en cuevas presentan características particulares de este ecosistema, reflejadas en especializaciones morfológicas, fisiológicas y comportamentales como respuesta a presiones impuestas por las condiciones extremas en el ambiente subterráneo (Weygoldt, 2000). Estos rasgos pueden manifestarse como procesos regresivos y progresivos. Los regresivos implican la reducción o pérdida de sistemas presentes en los organismos de superficie, mientras que los progresivas corresponden a la ampliación, modificación o desarrollo de estructuras (Christiansen, 2012). La evolución de estas características son el resultado de procesos de convergencia evolutiva y paralelismo, ya que aparecen independientemente en grupos taxonómicamente distantes como respuesta a presiones ambientales similares del medio subterráneo (Galán & Herrera, 1998; Mathieu & Turquin, 1992).

Los organismos cavernícolas presentan frecuentemente reducción o ausencia ocular, adelgazamiento tegumentario, aplanamiento cefálico, atrofia de apéndices locomotores y optimización de órganos sensoriales no ópticos (Christiansen, 2012; Moldovan, 2019). La anoftalmia, particularmente común, se expresa en grados variables y no es exclusiva del ambiente hipogeo; también ocurre en taxones epígeos, indicando que responde más a procesos filéticos que a una relación causal simple con el hábitat (Vandel, 1965). En cuento a la pigmentación los pigmentos oculares son más estables que los tegumentarios y pueden persistir tras la pérdida del color corporal, aunque son sensibles a factores como la inanición y la ausencia de luz (Tschugunoff, 1913; Kapterew, 1912). Se ha demostrado que estos pigmentos pueden degradarse en oscuridad y restituirse con la exposición lumínica, evidenciando una respuesta directamente condicionada por la iluminación (Chappuis, 1920; Hart & Hobbs, 1961). Además, existen casos donde la reducción ocular implica acumulación excesiva de pigmento como depósito residual, más que con su completa desaparición (Hart & Hobbs, 1961; Vandel, 1965).

Organismos con ojos simples degeneran más rápidamente que aquellos con ojos compuestos o vertebrados, y los linajes ancestrales en ambientes hipogeos muestran mayor reducción que los troglófilos recientes (Racovitza, 1907; Verhoeff, 1930). La regresión inicia en estructuras periféricas (aparato dióptrico), continúa con la alteración de pigmentos, y preserva por más tiempo las estructuras nerviosas centrales (Vandel, 1965).

Estas adaptaciones se manifiestan en diversos grupos de invertebrados y vertebrados, destacándose la forma corporal deprimida o comprimida en hexápodos, el incremento del tamaño corporal y de los huevos en arácnidos y colémbolos, la marcada elongación de los apéndices en coleópteros, la redistribución de receptores sensoriales que compensan la pérdida de visión y el adelgazamiento de la cutícula, que favorece los intercambios con el ambiente (Romero, 2009; Christiansen, 2012; Moldovan, 2019). En términos generales, los organismos troglóbios presentan cuerpos más estilizados y apéndices notablemente más alargados y delgados en comparación con sus parientes epígeos, una condición que optimiza su desplazamiento y la exploración de hábitats oscuros y confinados (Vandel, 1965). Estas modificaciones no constituyen innovaciones radicales, sino una intensificación de rasgos ya presentes en las formas epígeas, como formas corporales más alargadas y estilizadas como

se observa en ortópteros, carábidos y opiliones. De este modo, la morfología corporal y la elongación de patas y pedipalpos en especies cavernícolas evidencian tanto la presión selectiva del medio hipogeo como la plasticidad evolutiva de los linajes a partir de sus ancestros epígeos (Vandel, 1965).

De igual manera, los organismos troglomórficos también desarrollan órganos sensoriales altamente especializados principalmente mecanorreceptores y quimiorreceptores, como también higroreceptores y termoreceptores que permiten una percepción más eficiente del entorno y una menor inversión de energía en la captura de presas en comparación con las especies epígeas (Weygoldt, 2000; Christiansen, 2012; Moldovan, 2019). Desde el punto de vista fisiológico, los organismos cavernícolas obligados muestran una baja tasa metabólica, tolerancia a bajos niveles de oxígeno y a altas concentraciones de CO₂, así como estrategias de resistencia al ayuno y almacenamiento de lípidos (Christiansen, 2012). Del mismo modo, presentan cambios en la dieta orientados hacia la flexibilidad alimentaria, un desarrollo embrionario más lento, mayor longevidad y una reducción en el número de huevos, los cuales, en contraposición, son de mayor tamaño, lo que aumenta la probabilidad de supervivencia de las crías (Christiansen, 2012; Moldovan, 2019). En cuanto a las adaptaciones comportamentales, destaca la pérdida del ritmo circadiano debido a la ausencia de ciclos de luz y oscuridad, así como cambios en los patrones de apareamiento y en la actividad locomotora, que tienden a ser más pausados y con frecuentes periodos de letargo. Estas modificaciones reflejan un uso más eficiente de la energía en un entorno de recursos limitados (Moldovan, 2019).

3.2.4. Conservación de los ecosistemas subterráneos en Colombia

Los ecosistemas subterráneos son cavidades naturales de alto valor cultural, científico y económico, pero presentan gran vulnerabilidad ante factores externos que alteran su estabilidad ambiental (Poulson & White, 1969; Muñoz-Saba et al., 1998). A pesar de que Colombia es uno de los países más diversos geológica y bioespeleológicamente de Suramérica (Moreno et al., 2020), existe un notorio vacío de información sobre biodiversidad, funciones ecológicas y estado de conservación de estos sistemas. Esta situación es preocupante frente a amenazas como infraestructura, turismo no regulado,

vandalismo, minería y expansión agrícola, lo que hace necesario impulsar inventarios y control de malas prácticas (Muñoz-Saba et al., 1998; Otero, 2021). Aunque diversas instituciones han realizado esfuerzos de investigación (e.g., Velenzuela et al., 2015; Lasso et al., 2019), las cavernas y otros ecosistemas subterráneos en Colombia continúan enfrentando importantes amenazas, principalmente derivado del desconocimiento general sobre su biodiversidad y su funcionamiento ecológico, lo que limita la implementación de estrategias de conservación efectivas y dificulta la valoración de su importancia biológica y ecológica (Muñoz-Saba et al., 1998). La Ley 2237 de 2022 establece un marco legal específico para la conservación del patrimonio espeleológico colombiano, definiendo los requisitos y medidas para proteger estos ecosistemas, que incluyen la identificación y registro de las cavernas, la regulación de actividades humanas, el monitoreo de especies y la articulación de políticas entre entidades gubernamentales, académicas y comunidades locales (Colombia, 2022). Esta normativa evidencia que la falta de conocimiento sobre la biodiversidad subterránea ha sido un factor crítico que ha impedido su protección efectiva, lo que refleja la necesidad de estrategias integrales que incluyan investigación científica, monitoreo, restauración, turismo responsable y educación ambiental, articulando políticas públicas, ciencia y manejo sostenible (Otero, 2021).

3.2.5. Orden Amblypygi

El orden Amblypygi Thorell, 1883 incluye arácnidos de tamaño mediano a grande, distribuidos ecosistemas tropicales y subtropicales del mundo. Presentan un cuerpo aplanado dorsoventralmente, ausencia de glándulas venenosas y de seda, pedipalpos espinosos y raptoriales para la captura de presas, y el primer par de patas modificadas como órganos sensoriales (Fig. 3) (Weygoldt, 2000). El prosoma presenta generalmente ocho ocelos dispuestos en tres grupos, dos laterales y uno medio, además de dos quelíceros denticulados y pedipalpos espinosos raptoriales conformado por una serie de artejos (coxa, trocánter, fémur, tibia, basitarsos, distitarso y una garra) (Fig. 3). El opistosoma consta de doce segmentos, siendo el primero reducido y denominado peciolo, que articula ambas regiones del cuerpo (Fig. 3) (Weygoldt, 2000). Uno de sus rasgos más distintivos es continuar mudando y creciendo aún después de llegar a la adultes (Quintero, 1982).

Las arañas látigo son depredadores de hábitos nocturnos y buscan refugio durante el día en sitios protegidos (Weygoldt, 2000). Se distribuyen en una amplia gama de microhábitats como cuevas, grietas, afloramientos rocosos, debajo de rocas, troncos en descomposición, bajo la corteza de los árboles, e incluso en áreas antropizadas (Weygoldt, 2000; Giupponi & Jocqué, 2012; Guipponi & Miranda, 2016; Torres et al., 2018). Se alimentan principalmente de insectos, crustáceos, miriápodos, otros arácnidos, y de pequeños vertebrados como anfibios y reptiles (Weygoldt, 2000; Torres et al., 2019a). En ocasiones, pueden recurrir al canibalismo y a la necrofagia (Rivera et al. 2009; Santer & Hebets, 2009; Torres et al., 2019).

Figura 3. Vista dorsal esquemática de un Amblypygi mostrando las principales estructuras morfológicas. Fuente: Oliveira et al. (2020).

3.2.6. Género Charinus

Charinus Simon, 1892 representa el género más diverso y ampliamente distribuido dentro del orden Amblypygi (Miranda et al., 2021). El género presenta una distribución pantropical que abarca el Caribe, América Central y del Sur, África, Asia, Oceanía y algunas regiones de Europa, concentrándose en la región neotropical (Miranda et al., 2016b; Miranda et al. 2018). En Sudamérica se han documentado 78 especies, lo que evidencia un proceso de diversificación notable dentro del grupo (Miranda et al., 2021). En Colombia se han descrito cuatro especies: C. rocamadre Torres, García & Armas, 2015, C. miskito Giupponi, Prendini & Scharff, 2021, C. mocoa Giupponi, Prendini & Scharff, 2021 y C. santanderianus Villarreal, Delgado-Santa & Lasso, 2025.

Charinus se distingue de otros géneros de Charontidae Simon, 1892 por características como la seta asociada a la tríada ocular lateral posterior, ojos laterales situados al menos tres veces el diámetro de un ocelo desde el margen lateral del caparazón y tubérculos setíferos situados muy separados en la carina dorsal del pedipalpo coxa; gonópodo femenino con forma de cojín. (Miranda et al., 2021). La delimitación de especies se basa principalmente en rasgos de quelíceros, carapacho, pedipalpos y patas. Los quelíceros presentan cuatro dientes en el segmento basal, siendo el proximal bicúspide. El carapacho es más ancho que largo, ligeramente comprimido dorsoventralmente, con variabilidad en relieves, surcos y posición de ojos laterales. Los pedipalpos exhiben patrón de espinación diagnóstico: coxa con carena dorsal redondeada y setas equidistantes; trocánter sin espina dorsal, pero con dos ventrales; fémur con 2–7 espinas dorsales primarias decrecientes, tubérculos setíferos dorsales y 2–6 espinas ventrales; tibia con dos espinas dorsales y una ventral (Miranda et al., 2021). Las patas anteniformes presentan subartejos de tamaño variable entre especies. En formas cavernícolas estos son más elongados, lo que sugiere adaptaciones sensoriales a la oscuridad que posicionan al género como modelo para estudios de diversificación en ambientes subterráneos (Miranda et al., 2021). La genitalia también presenta caracteres diagnósticos: En las hembras los gonópodos pueden ser en forma de (cojín, digitoide, dedo o ventosa) y opérculo de margen recto o redondeado; En los machos los gonópodos pueden ser ligeramente más anchos que largos, esclerotización restringida y lóbulos medianos largos, delgados y lamelares (Miranda & Giupponi, 2011; Miranda et al., 2021).

3.2.7. Historia natural del Género Charinus

Charinus comprende arácnidos de pequeño tamaño con comportamiento generalmente asocial que puede incluir interacciones agresivas e incluso canibalismo (Torres et al., 2019a). La agresividad aumenta con la edad, mientras los juveniles son tolerantes entre sí y con la madre, los individuos subadultos muestran mayor competencia (Weygoldt, 2000). Estos amblipigios habitan diversos microhábitats como troncos en descomposición, hojarasca, bromelias, rocas y nidos de termitas y presentan fuerte tendencia a la colonización de ambientes subterráneos, donde aproximadamente la mitad de las especies conocidas han sido descrita en cavernas (Giupponi & Miranda, 2016; Miranda et al., 2021; Souza et al., 2024). Estos amplypygidos son nocturnos que realizan actividades como alimentación y apareamiento. Su dieta incluye pequeños artrópodos como ortópteros, blattodeos, polillas, arañas tejedoras, escorpiones, pequeños vertebrados como lagartijas y colibrís y gasterópodos como cangrejos y caracoles (Weygoldt, 2000; Chapin & Hebets, 2016). La reproducción implica transferencia indirecta de espermatóforos mediante cortejo, seguida del transporte de huevos en saco ventral por la hembra. Tras la eclosión, las crías suben al dorso de la madre y permanecen hasta completar una o dos mudas, comportamiento que se caracteriza como subsocial prolongado (Weygoldt, 2000; Rayor & Taylor, 2006). Aunque la proporción sexual es habitualmente 1:1, se ha documentado partenogénesis en especies como C. ioanniticus y C. acosta, con poblaciones exclusivamente femeninas (Weygoldt, 2000).

3.2.8. Morfometría geométrica

La morfometría geométrica (MG) constituye una herramienta fundamental para evaluar los cambios en la forma entre individuos de una misma especie, ya sea dentro de una población o entre poblaciones aisladas (Monteiro & Reis, 1999; Zelditch et al., 2004). Esta metodología permite identificar variaciones morfológicas inducidas por factores ambientales que afectan la forma y/o tamaño corporal, lo que con frecuencia refleja la adaptación de estos organismos a diferentes entornos (Bookstein, 1991; Cowen & Gaston, 2010). Tales modificaciones suelen originarse a partir de dos procesos principales la plasticidad fenotípica, entendida como la capacidad de un organismo para modificar su morfología en respuesta a condiciones ambientales específicas, y la adaptación evolutiva, que corresponde a cambios heredables seleccionados a lo largo del tiempo y que pueden fijarse en las poblaciones (Vandel, 1965).

En los últimos años, la morfometría se ha consolidado como una herramienta central en la biología para el estudio de la variación de la forma en organismos, ya que permite cuantificar transformaciones morfológicas asociadas a procesos como el desarrollo, la adaptación ecológica o la diversificación evolutiva (Zelditch et al., 2004). Asimismo, se ha aplicado en la exploración de diversos factores biológicos relevantes para el reconocimiento y la delimitación de especies crípticas o morfológicamente relacionadas (Zúñiga-Reinoso et al., 2015; Struck et al., 2018). Además, este enfoque no solo ofrece mayor exactitud en la medición, sino también métodos para visualizar los cambios de forma mediante deformaciones de mallas o desplazamientos vectoriales, lo que facilita su interpretación biológica (Zelditch et al., 2004).

Los análisis morfométricos se han aplicado en diversos grupos taxonómicos, incluidos los arácnidos, para comparar divergencias filogenéticas, revelar dimorfismo sexual en la alometría de forma, cuantificar la variación y delimitar especies dentro de complejos específicos (Crews & Hedin, 2006; Fernández-Montraveta & Marugán-Lobón, 2017; Torres et al., 2018; Wilson et al., 2021). El análisis multivariado de configuraciones, en este sentido, permite identificar patrones complejos de covariación y responder preguntas biológicas más profundas, relacionadas con adaptaciones funcionales o restricciones del desarrollo. En este contexto, la morfometría no se limita a ser una técnica estadística, sino que constituye un puente entre la forma y la biología evolutiva (Zelditch et al., 2004).

4. DISEÑO METODOLÓGICO

4.1.Área de estudio Los especímenes incluidos en este estudio fueron recolectados en los departamentos de Sucre, Córdoba y Bolívar, ubicados en la región del Caribe colombiano (Fig. 4). La región presenta un clima marcado por una época seca, entre los meses de diciembre y abril, una época de transición, entre mayo y junio, y una época de precipitaciones, entre julio y noviembre (Martínez et al., 2019). Esta región se distingue por su amplia oferta natural y por la gran diversidad de ecosistemas terrestres, acuáticos continentales y marino–costeros que alberga. Entre estos destacan los bosques secos, sabanas, ciénagas, ríos, humedales, manglares, lagunas costeras y arrecifes coralinos, considerados algunos de los sistemas de mayor biodiversidad del planeta (Márquez, 2008; Gómez, 2013). Estos ecosistemas

presentan una alta productividad biológica y cumplen un papel fundamental como servicios ecosistémicos (Márquez, 2008).

Los muestreos se realizaron en las siguientes localidades:

• El Roble (09°06′02.9″ N, 75°12′59.6″ W) está ubicado departamento de Sucre a 174

m s. n. m (Fig. 4). El área forma parte de la subregión de las Sábanas y se caracteriza por un relieve predominantemente plano. Originalmente estuvo cubierto por Bosque Seco Tropical, pero la cobertura vegetal ha sufrido transformaciones significativas debido a la deforestación para actividades agropecuarias. Aun así, persisten especies representativas de familias como Moraceae, Fabaceae, Euphorbiaceae, Sterculiaceae y Anacardiaceae, destacándose Poulsenia armata (guaimaro), Hura crepitans (ceiba de leche) y Spondias purpurea (ciruelo) (Aldana, 2005).

• Estación Meteorológica Primates (9°32′38.26″ N, 75°21′32″ W) ubicada a 5km de

del perímetro urbano del municipio de Colosó (Fig. 4), en inmediaciones de la Reserva Forestal Protectora Serranía de Coraza Montes de María, departamento de Sucre. Presenta una influencia ecológica de la planicie litoral Caribe, es una zona de gran importancia biótica (Fajardo & De La Ossa, 1994). En la zona influenciada por

la estación primates se distingue vegetación de ladera corresponde a los bosques

de tipo higrotropofítico calcícolas, desarrollados en fuertes pendientes con

afloramientos de rocas calcáreas de origen coralino, el dosel se encuentra

alrededor de los 25 m y hay predominancia de especies caducifolias y vegetación

riparia corresponde a los bosques de galería desarrollados en los márgenes

de los arroyos, en suelos franco arcillosos, ricos en nutrientes y buena

disponibilidad de recurso hídrico (Galván-Guevara & Sierra, 2009).

• Cerro Mohán (09°13′17″ N, 75°39′52″ W) y la vereda Florizan (09°15′09″ N,

75°39′59″ W) se localizan en el municipio de Momil (Fig. 4), al norte del departamento de Córdoba, en la subregión de la Ciénaga Grande del Bajo Sinú, a una altitud aproximada de 17 m s. n. m. El Cerro Mohán albergan áreas con parches extensos de Bosque Seco Tropical, caracterizado por vegetación caducifolia con alta riqueza florística, estructuras estratificadas (dosel bajo, estratos arbóreos intermedios

y sotobosque), y familias representativas como Rubiaceae, Bignoniaceae y Fabaceae (Vega & Saab, 2020).

• Cueva Palmira (09°23′22″ N, 76°10′32″ W) se localizan en la vereda Palmira,

municipio de Tierralta (Fig. 4), en el extremo suroccidental del departamento de Córdoba, a una altitud aproximada de 51 m. s. n. m. El relieve de esta zona está influenciado por las serranías de Abibe y el Nudo del Paramillo (GAC, 2024). Estas cavernas presentan dos grandes entradas; en la segunda, una quebrada desciende formando estanques a lo largo de la zona de penumbra y hasta sectores más profundos. La presencia de estos cuerpos de agua mantiene condiciones de humedad estable, lo que favorece la formación de microhábitats que albergan comunidades de murciélagos y una alta diversidad de artrópodos.

• Cueva Morgan (9°23′22″ N, 76°10′32″ W) ubicada en Isla Fuerte, se encuentra al sur

de la plataforma continental del Caribe colombiano, a 11 km de la costa de Paso Nuevo, departamento de Bolívar (Fig. 4), (Ortega, 2010). La cueva se caracteriza por una longitud aproximada de 25 metros, con la mayor altura en la entrada (1,45 m), que disminuye progresivamente hacia el interior, conformando pasajes más estrechos. Además de su relevancia turística, la cueva presenta un notable interés biológico, al albergar murciélagos en las zonas más profundas, una alta abundancia de pequeños anuros en sectores intermedios y amblipigios del género Phrynus en la entrada.

• Caverna La escalera (09°27′13.7″ N, 75°26′19.12″ W) se ubica en el municipio de

Tolú Viejo, departamento de Sucre (Fig. 4). Se trata de un atractivo turístico local, conocido por sus pasajes laberínticos, “kioscos” naturales procesados por agua infiltrante durante todo el año y sectores estrechos. Las formaciones geológicas incluyen estalactitas, estalagmitas y columnas rocosas, mientras que en su interior habitan murciélagos varios grupos de artrópodos. Su entorno ha sido empleado tanto para turismo como para minería de piedra caliza, actividad económica relevante en Tolú Viejo (Aguilera, 2005).

• Cueva Rocamadre (09°30′49.5″ N, 75°23′34.2″ W), Parque Natural Rocamadre,

corregimiento La Piche, municipio de Tolú Viejo, departamento de Sucre (Fig. 4). La zona en la que está ubicada la cueva corresponde a un bosque seco tropical ubicada a

337 m. s. n. m., formadas por superficies montañosas de elevación mediana (Aguilera, 2005). La cueva se caracteriza por presentar es un sistema de cavidades declaradas.

Figura 4. Área de estudio y ubicación geográfica de las localidades de muestreo realizados en el Caribe colombiano.

4.2.Fase de campo Este proyecto se desarrolló a partir especímenes del género Charinus provenientes de hábitats epígeos y cavernas en la región Caribe colombiana. Para ello, se llevó a cabo expediciones de campo en nueve localidades, que comprenden algunos de los principales sistemas kársticos de la región. Las colectas se realizaron en cavidades subterráneas y en hábitats superficiales circundantes, con el objetivo de abarcar la mayor variabilidad posible en la distribución espacial de las poblaciones (Fig. 5; Tabla 1).

Tabla 1. Número de individuos de Charinus recolectados en nueve localidades de la región Caribe colombiana. Se indican el lugar de muestreo, el número de individuos recolectados y el código utilizado para el análisis.

Las colectas se llevaron a cabo mediante el método de búsqueda activa. Se inspeccionaron los distintos microhábitats disponibles, como hojarasca, troncos en descomposición, zonas debajo de rocas, y en las cavernas se exploraron todas las zonas: entrada, penumbra y oscuridad total (Fig. 5). En las cuevas, los muestreos se realizaron con ayuda de linternas para localizar los individuos. Los amblipigios fueron capturados con la ayuda de pinceles y pinzas entomológicas, y preservados en etanol al 75% en viales de plástico. Cada espécimen fue etiquetado con los datos correspondientes, coordenadas geográficas, altitud, tipo de hábitat, microhábitat, zona de la caverna, fecha y nombre del colector. Lugar de muestreo Número de individuos Clasificador análisis Estación primate (Colosó, Sucre)

6

Epígeo_1 Vereda Florizan (Momil, Córdoba)

1

Epígeo_2 Cerro Mohán (Momil, Córdoba)

16

Epígeo_3 Cueva Morgan (Isla Fuerte, Bolívar)

19

Hipógeo_1 Cueva Palmira (Tierra Alta, Córdoba)

4

Hipógeo_2 Cueva Rocamadre (La Piche, Sucre)

4

Hipógeo_3 El Roble (Sucre)

6

Epígeo_4 Caverna La Escalera (Tolú Viejo, Sucre)

35

Hipógeo_4 Universidad de Córdoba (Montería, Córdoba)

1

Hipógeo_5 Total

4.3.Fase de laboratorio Los especímenes fueron analizados en el Laboratorio de Biología Molecular de la Universidad de Córdoba. Cada individuo fue identificado, según las claves taxonómicas propuestas por Miranda et al. (2021). El carapacho de cada individuo se fotografió y se medió con una cámara digital HD acoplada a un estereomicroscopio Zeiss Axiostar Carl Zeiss SE64 (Rel. 4.9.1. SP2). Las imágenes se tomaron aplicando una técnica de multifoco. Esta técnica Figura 5. Ejemplos de localidades de colecta. A–B) Cerro Mohán, departamento de Córdoba, con microhábitats epígeos como hojarasca, rocas y troncos en descomposición. C) Interior de la Cueva Palmira, departamento de Córdoba. D) Interior de la Cueva Morgan, Isla Fuerte, departamento de Bolívar.

consiste en capturar varias imágenes en distintos planos focales y combinarlas para obtener una imagen final con mayor detalle (Fig. 6). El montaje de las imágenes se realizó en el programa Helicon Focus (versión 8.3.2).

4.3.1. Adquisición de datos morfométricos

Se creó un archivo único en formato “tps” a partir de las fotografías de los carapachos mediante el programa tpsUtil (versión 1.34; Rohlf, 2005). Los píxeles de cada imagen se transformaron a milímetros mediante un factor de escala calculado a partir de la barra de 0,5 mm incluida en las fotografías. Se establecieron puntos de referencia (landmarks) homólogos para marcar las coordenadas de las estructuras anatómicas con el software tpsDig (Rohlf, 2004). La distribución de landmarks o hitos se basó en su capacidad para describir adecuadamente la forma del carapacho. Se consideraron hitos tipo 1, definidos por la intersección de estructuras anatómicas homólogas, e hitos tipo 2, localizados en las curvas máximas, de acuerdo con la clasificación de Bookstein (1996) (Toro et al., 2010). En total se definieron nueve landmarks (Fig. 6), los cuales permiten describir la forma del carapacho.

4.3.2. Análisis de datos

Los conjuntos de landmarks fueron analizados en MorphoJ (versión 1.08.02; Klingenberg, 2011). Se realizó un Alineamiento de Procrustes Generalizado (GPA) para eliminar los efectos de traslación, rotación y escala, con el fin de conservar únicamente la información asociada a la forma (Bonhomme et al., 2014). A partir de las coordenadas alineadas, se calculó el tamaño del centroide de cada individuo, definido como la raíz cuadrada de la suma de las distancias al cuadrado de cada landmark respecto al centroide de la configuración (Bookstein, 1991). Para evaluar si había un efecto positivo en el tamaño sobre la forma (alometría) se realizó un análisis de regresión multivariada (coordenadas de Procrustes) sobre el tamaño del centroide. La significancia de esta relación se determinó mediante una prueba de permutación con 10.000 iteraciones (Klingenberg, 2011). Con el fin de analizar la variación de la forma independiente del efecto del tamaño, se obtuvieron los residuales de la regresión, los cuales representan la forma corregida por alometría o libre de alometría (Mitteroecker et al., 2013). A partir de los residuales alométricos, se aplicó un Análisis de Componentes Principales (PCA) para explorar los patrones de variación morfológica independientes del tamaño (Slice, 2007). Con el fin de evaluar estadísticamente la

diferenciación entre grupos, se realizó un Análisis de Variables Canónicas (CVA), en el cual se definieron como factores clasificatorios la población, el hábitat y el sexo. La significancia de la separación entre grupos se evaluó mediante las distancias de Procrustes y de Mahalanobis, con una prueba de permutación de 10.000 réplicas (Klingenberg, 2011)

Figura 6. Puntos de referencia (landmarks) definidos para la caracterización de la forma del carapacho del género Charinus. 1. Región posteromedial del margen posterior, alineada con el surco medial; 2. Punto medio del surco medial; 3. Región más lateral del borde derecho del carapacho; 4. Borde lateral derecho anterior a los ojos laterales; 5. Punto de convergencia entre el margen anterior y el borde lateral derecho; 6. Región anteromedial del marguen anterior, alineada con los ojos mediales; 7. Punto de convergencia entre el margen anterior y el borde lateral izquierdo; 8. Borde lateral izquierdo anterior a los ojos laterales; 9. Región más lateral del borde izquierdo del carapacho.

5. RESULTADOS

5.1.Análisis de regresión multivariante Se analizaron los carapachos de 92 individuos adultos (73 hembras y 19 machos) del género Charinus, procedentes de nueve localidades, de los cuales 62 corresponden al hábitat cavernícola y 30 al hábitat epígeo (Tabla 1). El análisis de regresión multivariante mostró un efecto alométrico significativo (p < 0.01), donde el tamaño del centroide explicó el 42.3% de la variación en la forma del carapacho. En la distribución alométrica, los individuos del hábitat cavernícola se relacionaron con valores mayores del tamaño del centroide (2.9–4.4) (Fig. 7). Por otro lado, los individuos del hábitat epígeo estuvieron relacionados a valores más bajos (1.8–2.8) (Fig. 7).

Figura 7. Regresión entre el tamaño del centroide y la forma del carapacho en Charinus, evaluada mediante coordenadas de Procrustes. El análisis mostró un efecto alométrico significativo (p < 0,01), con el tamaño explicando el 42,3 % de la variación total. Los puntos representan individuos y el color indica el hábitat de origen: cavernícolas (cav, marrón) y epígeos (epi, verde).

5.2.Análisis de componentes principales (PCA) El PCA mostró que los dos primeros componentes explicaron el 54.5% de la variación morfológica total (PC1: 34.0%; PC2: 20.5%) (Fig.8). La mayor contribución a esta variación provino de los puntos de referencia anatómicos correspondientes a los bordes más laterales del carapacho (hitos 3 y 9) y a los bordes laterales anterior a los ojos laterales (hitos 4 y 8). Por otro lado, en el análisis de componentes principales los valores próximos a cero, representaron la forma promedio caracterizada por una configuración general equilibrada, en la cual los bordes laterales y márgenes anteroposteriores mantienen proporciones intermedias, sin evidenciar variaciones marcadas. Esta morfología se presenta en el hábitat epígeo y dos poblaciones del hábitat cavernícola (Fig. 9).

En el extremo positivo del PC1, se observa una marcada variación en los valores 0,03. Los individuos en este rango presentaron un carapacho ensanchado y más pronunciado en los bordes más laterales del carapacho correspondiente a los hitos 3 y 9. Además de una ligera compresión en la región anteromedial del carapacho correspondiente a los hitos 5, 6 y 7. Esta morfología se registra en individuos de tres poblaciones cavernícolas (Hipógeo_1, Hipógeo_4 y Hipógeo_2).

Para el PC1 negativo (-0,03), la forma del carapacho presentó una ligera elongación en la región anteromedial en los hitos 5, 6 y 7 y una forma esbelta en los bordes laterales del carapacho correspondiente a los hitos 3, 4, 8 y 9 (Fig. 10). Esta variación se observa únicamente en individuos de poblaciones cavernícolas de Hipógeo_2 y Hipógeo_4 con presencia y ausencia de troglomorfismo.

El PC2 positivo (0,03), evidenció una mayor variación morfológica del carapacho en los puntos que corresponden a los bordes laterales anteriores a los ojos laterales (hitos 4 y 8) observando una forma dirigida hacia afuera en conjunto con los hitos 5, 6 y 7 reflejando una forma más pronunciada en la región anterior. Y una ligera variación en los márgenes más laterales del carapacho (hitos 3 y 6) con una forma sutilmente esbelta (Fig. 10). Este patrón incluyó pocos individuos de la población Hipógeo_3. Por su parte, los valores negativos del PC2 (-0.02) se caracterizó por una forma con un ligero ensanchamiento en los bordes más laterales del carapacho (hitos 3 y 6) y una forma un poco comprimida en igual medida en la

región anteromedial (Fig. 11 D). Predominante en especímenes de tres poblaciones epígeas (Epígeo_3, Epígeo_4 y Epígeo_1) (Fig. 8).

Figura 8. Análisis de componentes principales (PCA) de la forma del carapacho de Charinus, basada en la matriz de covarianza de los residuales del tamaño del centroide. Los dos primeros componentes principales explican el 54,5% de la variación morfológica total (PC1 = 34,0 %; PC2 = 20,5 %). Los puntos representan los individuos y el color indica la población de origen. Las elipses identifican el hábitat: cavernícolas (cav, marrón) y epígeos (epi, verde). Cavernícolas: Cueva Rocamadre (Hipógeo_3), Cueva Palmira (Hipógeo_2), Caverna la Escalera (Hipógeo_4) y Cueva Morgan (Hipógeo_1). Epígeas: Cerro Mohán (Epígeo_3), El Roble (Epígeo_4), Estación Primate (Epígeo_1), Universidad de Córdoba (Epígeo_5) y Vereda Florizán (Epígeo_2).

Figura 9. Análisis de componentes principales (PCA) de la forma del carapacho de Charinus, según el hábitat. Los dos primeros componentes principales explican el 54,5% de la variación morfológica total (PC1 = 34,0%; PC2 = 20,5%). Los puntos representan los individuos y el color indica el hábitat: cavernícolas (cav, marrón) y epígeos (epi, verde).

Figura 10. Diagramas de configuración wireframes que muestra la variación de forma del carapacho de Charinus en los extremos de los dos primeros componentes principales (PC1 y PC2). La línea azul claro indica la forma media y la línea azul oscuro representa la forma extrapolada en cada extremo del componente. Los valores entre paréntesis corresponden al factor de escala de la extrapolación.

Figura 11. Carapacho de Charinus mostrando la variación morfológica observada. Forma esbelta lateralmente y alargada verticalmente: A) individuo de la Caverna La Escalera, Tolú Viejo, Sucre; B) individuo de la Cueva Palmira, Tierra Alta, Córdoba. Forma ensanchada en bordes laterales y comprimida en el margen anterior: C) individuo de Caverna La Escalera, Tolú Viejo, Sucre. Hábitat epígeo D) individuo de Mómil, Córdoba. Barra de escala: 0.5 mm. 5.3.Análisis de variables canónicas (CVA) El CVA evidenció diferencias estadísticamente significativas en la forma del carapacho entre los hábitats epígeo y cavernícola. Los diagramas de wireframes muestran una variación de la forma concentrada en el margen lateral y la región posterior entre los puntos de referencia 1, 3, 4, 8 y 9. Los dos primeros ejes canónicos (CV1 y CV2) explicaron en conjunto el 70,6 % de la diferenciación morfológica entre grupos (CV1: 45,8 %; CV2: 24,8 %; Tabla 2; Fig. 14). Los tests globales multivariados confirmaron una diferenciación altamente significativa entre las medias poblacionales (Goodall’s F = 2,9138; P = 0,0001; Pillai’s trace = 2,0367; P <

0,0001). Esta separación se reflejó en las elevadas distancias de Procrustes y Mahalanobis entre los grupos (Tabla 3).

Las comparaciones basadas en las distancias de Procrustes (Tabla 3) evidenciaron diferencias marcadas entre hábitats. Donde Epígeo_3 se diferenció significativamente de las cuatro poblaciones cavernícolas y de Epígeo_4.

Las dos poblaciones con más diferencias significativas fueron Hipógeo_4 y Epígeo_4. Ambas comparten simultáneamente diferencias estadísticas entre sí y en conjunto con Epígeo_3, Hipógeo_1, Hipógeo_2 y Hipógeo_3.

Dos localidades cavernícolas (Hipógeo_2 y Hipógeo_3) no mostraron diferencias significativas entre sí; Sin embargo, presentaron diferencias con dos poblaciones epígeas (Epígeo_3 y Epígeo_4), y dos poblaciones cavernícolas (Hipógeo_1 y Hipógeo_4).

Figura 12. Histograma de frecuencias del CVA del carapacho de Charinus mostrando la discriminación morfológica por hábitat. Las barras representan la frecuencia de individuos proyectados sobre el primer eje canónico (CV1): epi: epígeos (azules) y cav: caverna (salmón).

Figura 13. Diagramas de configuración wireframes que muestra la diferencia de grupos entre hábitats epígeos y cavernícolas de Charinus. De las dos principales variables canónicas (CV1 y CV2). El CVA positivo corresponde al hábitat cavernícola; el CVA negativo muestra el hábitat epígeo. La línea azul claro indica la forma media y la línea azul oscuro representa la forma extrapolada en cada extremo del componente. Los valores entre paréntesis corresponden al factor de escala de la extrapolación.

Tabla 2. Porcentaje de varianza explicada por los ejes canónicos en el Análisis de Variables Canónicas (CVA) de la forma del carapacho en Charinus. Se muestran los autovalores (eigenvalues), el porcentaje de varianza explicada por cada eje canónico (CV) y el porcentaje acumulado.

Component Eigenvalues % Variance Cumulative %

1

1.81468406 45.841

45.841

2

0.98279287 24.827

70.668

3

0.49587714 12.526

83.194

4

0.26386739 6.666

89.860

5

0.17452608 4.409

94.269

6

0.11716825 2.960

97.228

7

0.08376054 2.116

99.344

8

0.02595757 0.656

100.000

Tabla 3. Diferenciación morfológica significativa en la forma del carapacho entre poblaciones de Charinus. Matriz de valores *p* obtenidos mediante pruebas de permutación (10,000 réplicas) para las distancias de Procrustes entre pares de poblaciones. Los valores en negrita (o <.0001) indican diferencias estadísticamente significativas (p < 0.05).

Figura 14. Análisis de variables canónicas (CVA) de la forma del carapacho de Charinus, basada en la matriz de covarianza de los residuales del tamaño del centroide. Las dos primeras variables canónicas explican el 70,6 % de la diferenciación entre los grupos (CV1 = 45,8 %; CV2 = 24,8 %). Los puntos representan los individuos y el color indica la población de origen. Cavernícolas: Cueva Rocamadre (Hipógeo_3), Cueva Palmira (Hipógeo_2), Caverna la Escalera (Hipógeo_4) y Cueva Morgan (Hipógeo_1). Epígeas: Cerro Mohán (Epígeo_3), El Roble (Epígeo_4), Estación Primate (Epígeo_1), Universidad de Córdoba (Epígeo_5) y Vereda Florizán (Epígeo_2).

Epígeo_

1

Epígeo_

2

Epígeo_

3

Hipógeo _1 Hipógeo _2 Hipógeo _3 Epígeo_

4

Hipógeo_

4

Epígeo_2 0.1663

Epígeo_3 0.1064

0.233

Hipógeo _1

0.0001

0.2583

0.0022

Hipógeo _2

0.2387

0.7966

0.0057

0.0073

Hipógeo _3

0.0065

0.2474

0.0002

0.0001

0.8103

Epígeo_4 0.0012

0.7236

0.0433

0.0001

0.01

0.0047

Hipógeo _4

0.1263

0.3873

0.0253

0.0005

0.0368

0.0044

0.0033

Epígeo_5 0.4463

1.0000

0.6347

0.0957

0.5905

0.0508

0.8443

0.3296

5.3.1. Análisis de variables canónicas (complementario sexo)

Se observaron diferencias en la forma del carapacho entre sexos (Fig.13). El test de Goodall’s F mostró un efecto significativo (p = 0.0282), mientras que Pillai’s trace no alcanzó significancia estadística (p = 0.0699). La distancia de Procrustes entre sexos fue de 0.0123 y resultó significativa (p = 0.0301), mientras que la distancia de Mahalanobis fue de 1.3662.

Figura 62. Histograma de frecuencias del CVA del carapacho de Charinus mostrando la discriminación morfológica por sexo. Las barras representan la frecuencia de individuos proyectados sobre el primer eje canónico (CV1): m: machos (azules) y f: hembras (salmón).

6. DISCUSIÓN

Los resultados confirman la hipótesis inicial, evidenciando una variación morfológica en la forma del carapacho del género Charinus entre hábitats cavernícolas y epígeos. Estudios previos en amblipigios han documentado que las diferencias morfológicas podrían estar asociadas a la variabilidad de hábitats o condiciones ambientales como se ha observado en los géneros Phrynus y Heterophrynus (Torres et al., 2018; Vásquez et al., 2019). En la familia Charontidae, se ha demostrado que el hábitat impacta fuertemente en la morfología, evidenciado diferencias de la forma del carapacho entre el hábitat epígeo y cavernícola, posiblemente asociado a presiones selectivas propias del hábitat (Martins et al., 2025). La predicción que las poblaciones cavernícolas presentarían carapachos más alargados anteroposteriormente y menos ensanchados lateralmente no se cumplió de manera uniforme. De este modo, la dirección de esta variación morfológica en el estudio no se ajustó a un único patrón, observándose tres patrones de variación en el hábitat cavernícola. Donde la variación morfológica principal del carapacho se concentró en los bordes laterales y la región anterior del carapacho. Reflejando una mayor variación morfológica en el hábitat cavernícola. En general, la mayoría de los individuos provenientes de hábitats epígeos no presentaron variaciones en la forma del carapacho, mientras que gran parte de los ejemplares cavernícolas se ajustan a esta morfología promedio. De este modo, la ausencia de variaciones en la forma del carapacho y de rasgos troglomórficos evidentes en organismos cavernícolas del género Charinus podrían reflejar otras compensaciones funcionales posiblemente asociadas a un papel más exclusivo de microhábitats cavernícola (Martins et al., 2025). Este estudio identificó tres patrones morfológicos del carapacho asociados específicamente al hábitat cavernícola. La primera variación corresponde a un carapacho ancho lateralmente y comprimido ligeramente en la región anteromedial, asociado a individuos pigmentados y con presencia ocular, presentes en las poblaciones Hipógeo_1 y Hipogeo_4. De este modo, estos dos grupos poblacionales también exhibieron una forma del carapacho muy parecida a la encontrada en poblaciones epígeas.

Este primer patrón morfológico del carapacho asociado al hábitat cavernícola coincide con lo descrito en otras especies de cavernas que no exigen ningún tipo de troglomorfismos evidente como Charinus tocantinensis, Charinus tingomaria y Charinus iuiu (Vasconcelos & Ferreira, 2016; Ballón-Estacio et al., 2019; Souza et al., 2024). Este primer patrón también se observó en organismos con troglomorfismos evidentes con ausencia o reducción de ocular presente en las poblaciones Hipógeo_2 y Hipógeo_4. Dicho patrón es similar al reportado en especies troglomórficas como Charinus taboa y Charinus spelaeus con bordes redondeados, carapachos ensanchados y presencia de troglomorfismos (Vasconcelos et al., 2016; 2017).

El segundo morfológico patrón corresponde a un carapacho más alargado verticalmente y esbelto lateralmente, asociado a individuos con troglomorfismos evidentes como despigmentación y ausencia ocular y otros individuos pigmentados y con ojos desarrollados. Este patrón morfológico es consistente con rasgos frecuentemente vinculados al ambiente subterráneo, ya que podría favorecer la movilidad en espacios confinados como grietas e intersticios rocosos (Riesch et al., 2011; Christiansen, 2012). Morfologías similares han sido documentadas en otros grupos de artrópodos cavernícolas, como en escarabajos en los cuales se observa un alargamiento del pronoto y de la capsula cefálica en comparación con sus parientes epígeos, lo que da lugar a estructuras más esbeltas, demostrando que mientras más delgado es su cuerpo, mayor es el grado en que los escarabajos terrestres se han adaptado al entorno cavernícola (e.g., Luo et al., 2017; Chen et al., 2021). En el isópodo Aegla schmitti también exhibe una morfología similar del cefalotórax con una compresión lateral, adelgazamiento del rostro y elongación del área pre-cervical expresado únicamente en individuos cavernícolas (Fernandes & Bichuette, 2013). Este patrón morfológico representa una configuración extrema del cefalotórax como el observado en los resultados del carapacho en Charinus relacionada al hábitat cavernícola, muy similar a la observada en especies troglomórficas como Charinus eleonore y Charinus catingae (Baptista & Guipponi, 2003; Vasconcelos & Ferreira, 2016). En este sentido, las formas alargadas y esbeltas del carapacho en Charinus podrían indicar un grado de especialización morfológica al ambiente subterráneo, más evidente que el observado en troglomorfismos clásicos como la reducción

o ausencia ocular, los cuales no exhiben una diferenciación morfológica propia entre el hábitat cavernícola y epígeo.

El tercer patrón morfológico presenta una variación en el margen anterior del carapacho (hitos 4, 5, 6, 7, y 8), siendo más pronunciado. Con una forma ligeramente esbelta en los bordes más laterales del carapacho, esta morfología se presenta en la población Hipógeo_3 que corresponde a la especie Charinus rocamadre. Una especie caracterizada por la presencia de troglomorfismos y una forma de carapacho cordiforme, es decir, un área anterior más ancha y redondeada, que se estrecha hacía la región posterior (Torres et al., 2015; 2019b). La presencia de los dos primeros patrones morfológicos en las poblaciones Hipógeo_2 y Hipógeo_4 es similar con lo observado en otras especies cavernícolas del género, en las que especies que coexisten dentro de un mismo sistema de cavernas pueden presentar morfologías con distintos grados de especialización al hábitat subterráneo. Un ejemplo de este patrón se observa en C. carajas y C. ferreus las cuales habitan en el mismo sistema cavernícola, pero exhiben diferentes grados de troglomorfismo, siendo C. ferreus la que presenta rasgos más confinados al ambiente subterráneo al estar restringida a una sola cueva del complejo (Giupponi & Miranda, 2016). Este patrón refleja que, incluso dentro de un mismo hábitat cavernícola, la variación morfológica puede surgir entre individuos o poblaciones estrechamente relacionadas, impulsada por la ocupación de gradientes ambientales y el uso diferencial de microhábitats, tal como se ha documentado en arañas hermanas linífidas del género Troglohyphantes (Mammola et al., 2018). En conjunto, estos patrones indican que la variación morfológica del carapacho en Charinus no se explica por un único eje de diferenciación, sino que refleja la acción simultanea de múltiples factores, entre ellos el hábitat, el grado de especialización subterránea y la estructura poblacional. El análisis complementario del sexo representa una fuente de variación mínima en la interpretación de los resultados. Principalmente, en el orden Amblypygi, las diferencias entre sexos han sido documentado principalmente en estructuras apendiculares como el tamaño de los pedipalpos y de las patas anteniformes, rasgos estrechamente asociados a la competencia entre machos, el cortejo y la exhibición (McLean et al., 2020). Estas estructuras presentan una elevada plasticidad morfológica y pueden responder a presiones de selección sexual,

manifestándose en la variación del tamaño, alometría y espinación (McArthur et al., 2018). Así mismo, ciertos rasgos corporales como el ancho del carapacho han sido vinculados a la inversión reproductiva, y pueden inferir entre machos y hembras, encontrado carapachos más anchos en machos (McLean et al., 2020).

Especialmente en el género Charinus este factor ha sido analizado en la especie Charinus Jibaossu donde el ancho del carapacho explica diferencias morfométricas entre machos y hembras adultos, expresando un carapacho más ancho en machos, sin embargo, aunque las mediciones muestran una separación en etapas posteriores del desarrollo, esta no es una característica que los diferencie claramente (Vasconcelos et al., 2014). En el estudio, la variación asociada al sexo en la morfología del carapacho fue menor en comparación con la variación asociada al hábitat. Las diferencias observadas entre machos y hembras fueron sutiles y no alteraron los patrones principales de diferenciación morfológica previamente descritos. Dado que el efecto del sexo no constituyó un análisis central del estudio, estos resultados deben interpretarse con cautela y considerarse como una posible fuente adicional de variación intra-poblacional potencialmente asociada a diferencias en la inversión reproductiva o en la fecundidad, como se ha observado en el género Phrynus donde la longitud del carapacho influye en el número de huevos por nidada (Chapin & Chen, 2018; Armas & Pérez-González, 2001; Torres et al., 2019a).

7. CONCLUSIONES

La morfometría geométrica demostró ser una herramienta robusta para capturar variaciones en la morfológicas en el género Charinus. A través de los análisis de forma fue posible identificar variaciones morfológicas marcadas asociadas al hábitat cavernícola. Estos resultados evidencian el valor del enfoque morfométrico para comprender patrones de variación morfológica en ambientes subterráneos.

Los resultados muestran que las formas extremas del carapacho representadas en formas esbeltas y alargadas, ensanchadas y comprimidas se relacionan con individuos cavernícolas del género Charinus, con presencia y ausencia de troglomorfismos lo que confirma la existencia de variaciones morfológicas marcadas completamente asociada al hábitat. Esto confirma que el ambiente subterráneo ejerce una fuerte influencia en la forma. Donde la variación en Charinus está estrechamente ligada a las condiciones ecológicas del hábitat.

8. RECOMENDACIONES

Es fundamental incorporar análisis moleculares que permitan delimitar con mayor exactitud las especies del género Charinus. Una identificación taxonómica sólida facilitará evaluar de manera más rigurosa la presencia y el grado de troglomorfismos. Además, de contrastarlos adecuadamente con las categorías ecológicas clásicas (trogloxenos, troglófilos y troglóbios). La integración de datos morfológicos y moleculares fortalecerá la comprensión de las adaptaciones vinculadas a la vida cavernícola y su evolución.

Se recomienda realizar un muestreo más amplio y sistemático dentro como fuera de las cuevas, con el fin de aumentar la representatividad de las poblaciones epígeas e hipogeas cercanas. Una mayor cobertura espacial y poblacional permitirá comparar con mayor precisión la variación entre estos ambientes. Esto contribuirá a comprender con mayor detalle los gradientes de modificación morfológica asociados al hábitat y a las presiones selectivas del ambiente subterráneo.

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